Sistemas sensoriales en elasmobranquios

Introducción

Los sentidos son en resumen la forma en que nosotros y cualquier organismo puede percibir su entorno y los órganos sensoriales son las estructuras capaces de captar la información proveniente del mismo para transmitirla a un procesador central que interpreta dicha información para así mismo reaccionar de la forma más favorable permitiendo la supervivencia y el objetivo biológico de todo ser, perpetuar la especie. Cuando se habla de sentidos se puede decir que el ser humano posee muchos de los sentidos presentes en muchos animales, sin embargo, podemos envidiar la agudeza superior de estos sentidos en otros animales como la visión de las águilas, el olfato de los cánidos, e incluso podemos envidiar aquellas habilidades con las que no contamos como la ecolocalización de los quirópteros y algunos mamíferos acuáticos.

No obstante, si hacemos referencia a sentidos agudos y sentidos especiales, por obligación se debe mencionar a los condrictios (especialmente elasmobranquios); clase dentro de la cual se encuentran agrupados los tiburones (Superorden: Selachimorpha). Los tiburones se han vuelto prácticamente legendarios por sus habilidades sensoriales. Algunos de los reconocimientos son merecidos, y otros simplemente exagerados. Las historias cuentan que los tiburones son capaces de oler o escuchar a un pez a kilómetros de distancia; estos pueden ser cuentos de peces, pero mediciones controladas de las funciones sensoriales de los elasmobranquios han demostrado que estos animales poseen exquisitos conjuntos de sistemas sensoriales para detectar presas y congéneres, evitar depredadores y obstáculos, y orientarse en el mar. Estos sistemas proveen información al sistema nervioso central (SNC) que incluye un cerebro relativamente grande (particularmente en rayas y tiburones galeomorfos), cuya relación de peso corporal y del cerebro se puede comparar con los de las aves y mamíferos.

El rendimiento de estos sistemas sensoriales puede ser cuantificado de muchas formas, pero generalmente se establecen los resultados en dos escalas: sensibilidad, que determina el mínimo estímulo detectable por el sistema; y agudeza, que es la capacidad del sistema para discriminar características del estímulo, como su ubicación y tipo. Estos parámetros aplican para todos los sentidos de una forma u otra y permiten realizar comparaciones a través de líneas filogenéticas.

En este texto se pretende hacer una revisión de todos los sentidos y órganos sensoriales involucrados de este grupo taxonómico en especial, con el fin de comprender mejor la forma en que estos perciben su entorno y cómo nosotros podemos afectar esta percepción y así comprometer su permanencia en nuestro planeta.

Visión

Es mundialmente sabido que la visión de los tiburones es pobre si se compara con otros sentidos, especialmente el olfato; se piensa que el olfato de los tiburones es más importante que la visión y los demás sentidos, hasta el punto de ser llamados "narices nadadoras", aunque los científicos oculares reconocen que la anatomía ocular de los elasmobranquios es muy desarrollada. Investigaciones realizadas en los años 60"s y décadas posteriores han alterado nuestro conocimiento sobre las capacidades visuales de los tiburones.

Anatomía Ocular, Óptica y CNS

Los ojos en los elasmobranquios pueden estar ubicados a los lados de la cabeza o en la superficie dorsal de la misma dependiendo de si sus hábitos son pelágicos o bénticos respectivamente. El tamaño de los ojos en los elasmobranquios es generalmente pequeño en relación con el tamaño corporal pero relativamente grandes en juveniles y algunas especies sobresalientes (Alopias superciliosus).

En todos los elasmobranquios los ojos están ubicados opuestamente uno del otro, lo que les permite tener un campo visual cercano a los 360°, especialmente en el caso de aquellos con patrón de nado sinusoidal. Tienen movimiento limitado en los ojos, esto debido principalmente para compensar los movimientos del nado y estabilizar el campo visual (Harris, 1965). El solapamiento binocular es pequeño, y existen áreas ciegas justo en frente del hocico o detrás de la cabeza cuando el animal está quieto.

Los anexos oculares en este grupo están bien desarrollados, aunque en algunos casos los párpados no se muevan apreciablemente ni cubran totalmente el globo ocular (Gilbert, 1963); las especies bénticas tienen mayor movilidad en estas estructuras ya que les ayuda a proteger los ojos al momento de enterrarse. Algunas especies, especialmente carcharhínidos o sphírnidos, presentan una tercera estructura llamada "membrana nictitante", la cual protege el ojo de abrasión, y se extiende cuando el animal se alimenta o se acerca a un objeto (Gilbert, 1963); mientras que otras especies como el Carcharodon carcharias o tiburón blanco (Tricas & McCosker, 1984) carecen de esta membrana y utilizan los músculos extraoculares para rotar completamente el globo ocular hasta internarlo en la órbita para su protección.

Al igual que los mamíferos, los elasmobranquios poseen una pupila dinámica que aumenta de tamaño en las penumbras y disminuye con luz intensa, esta característica es más evidente en predadores activos; sin embargo, la forma de esta puede cambiar dependiendo de la especie concediéndoles una mayor habilidad de enfoque, contraste y resolución visual (Murphy & Howland, 1991).

La córnea de los elasmobranquios puede considerarse "ópticamente ausente" bajo el agua debido a que su índice de refracción es similar al del agua de mar (Hueter, 1991), dejando que el cristalino se encargue del trabajo de refracción en el ojo; el cristalino de los elasmobranquios carece de aberraciones ópticas lo que permite que el poder óptico en estos organismos sea siete veces mayor que en los humanos (Hueter, 1991). En algunos elasmobranquios se han encontrado pigmentos amarillentos similares a los presentes en mamíferos terrestres diurnos, estos pigmentos ayudan a filtrar la luz UV lo que permite evitar defectos en el enfoque, mayor contraste, además de proteger la retina de daños causados por estos rayos (Zigman, 1991).

El coroide en casi todos los elasmobranquios posee una capa reflectiva conocida como "tapetum lucidum", ésta consiste en una serie de células en forma de plato que contienen cristales de guanina (Gilber, 1963; Denton & Nicol, 1964). La función de esta capa es reflejar los fotones que pasaron a través de la retina y no fueron absorbidos por la capa fotoreceptora, haciendo que gracias la reflexión especular, éstos puedan llegar nuevamente y ser captados por la capa fotoreceptora aumentando así su agudeza visual en lugares con poca iluminación.

Uno de los mayores descubrimientos sobre el sentido de la vista en elasmobranquios fue el hecho por Gruber y Cohen (1978), los cuales identificaron bastones y conos fotoreceptores en las retinas de estos organismos lo que indica que son capaces de detectar colores. Estos dos tipos de células contienen pigmentos que absorben fotones e inician el proceso de la visión; sin embargo se ha determinado una diferencia en el número de conos con respecto a la cantidad de bastones presentes, desde las retinas sin conos de los ráyidos (Dowling & Ripps, 1991), pasando por aquellos con algunos conos como el género Mustelus (Stell & Witkovsky, 1973; Sillman et al., 1996), hasta las cacharínidos que tienen un cono por cada 4 o 13 bastones (Gruber et al., 1963; Gruber & Cohen, 1978).

Esta diferencia de relaciones ha hecho pensar a algunos investigadores en una correlación existente, ya sea, entre la cantidad de conos-bastones y los hábitos (diurno-nocturno) del animal, o entre el hábitat (mar profundo, aguas turbias, etc.) y la cantidad y tipo de células fotoreceptoras presentes; aunque hay que tener en cuenta que la retina del ser humano posee más bastones que conos, y la visión diurna de nuestra especie es una de las mejores del reino animal.

La retina de los elasmobranquios emite señales a través de fibras celulares en los ganglios del nervio óptico, principalmente hacia el tectum óptico del mesencéfalo, pero muchas especies también poseen al menos diez objetivos diferentes en el cerebro para las señales provenientes de la retina, patrón similar al presente en otros vertebrados (Graeber & Ebbesson, 1972; Northcutt, 1979, 1991). Dentro de estos diferentes objetivos, se encuentra el gran telencéfalo, el cual se creía era principalmente un centro olfativo pero ahora se sabe que es funcional para otros sentidos también, particularmente para una integración multimodal (Bodznick, 1991).

Audición

La audición en los tiburones es un tema de gran interés ya que el sonido en el agua tiene la capacidad de propagarse a través de grandes distancias y en todas las direcciones; además, porque hasta el momento no se conoce de ningún tiburón que emita sonidos, por lo que las habilidades para escuchar deben ser moldeadas por los sonidos ambientales.

Anatomía

Oído interno – El oído interno de este grupo consta de un par de laberintos membranosos con tres canales semicirculares y cuatro máculas sensoriales en cada uno (Retzius, 1881; Maisey, 2001); los canales semicirculares son similares a los encontrados en otros vertebrados, y son usados para sentir la aceleración angular, aún no se determina si están involucrados en la detección de sonidos.

El sáculo, lagena y el utrículo, son las tres áreas sensoriales que se cree están involucradas tanto en el equilibrio como en la audición. Estas cavidades están llenas de un mucopolisacárido en el cual se encuentran embebidos gránulos de carbonato de calcio (otoconias) que estimulan las células ciliadas presentes en las máculas al momento de presentar un cambio en la orientación (Tester et al., 1972).

Mácula Neglecta – Los tiburones son los únicos peces que tienen conexión timpánica, la "fenestra ovalis" o cámara oval, hacia el canal semicircular posterior que mejora la audición (Howes, 1883). La cámara oval se ubica en la base de la fosa parietal y conduce a los ductos posteriores de los canales semicirculares, cada uno de los cuales contiene una mácula sensorial, la mácula neglecta, mácula que no es estimulada por las otoconias (Tester et al., 1972).

La mácula neglecta carece de otoconias, pero contiene otro tipo de células ciliadas; la orientación de estas células está dada para que el fluido contenido en los canales posteriores estimule dichas células; se ha encontrado que a medida que el animal crece, aumenta el número de células en esta estructura, también se ha determinado que hay una diferencia entre la cantidad de células y el sexo del animal siendo las hembras las que presentan un mayor número de células ciliadas que los machos. Un mayor número de estas células está relacionado con una mayor sensibilidad a las vibraciones en las neuronas que inervan la mácula neglecta.

Conexión central – Como en muchos vertebrados, el oído de los elasmobranquios está inervado por el VIII nervio craneal (octavo); estudios de conexiones aferentes y la fisiología de la terminación del octavo nervio en órganos individuales (sáculo, lagena, utrículo y mácula neglecta) muestran proyecciones ipsilaterales a cinco núcleos principales de este nervio: magnocelular, descendiente, posterior, anterior y periventricular (Corwin and Northcutt, 1982; Barry, 1987).

Sensibilidad a la presión – Aislamiento de células ciliadas de los canales semicirculares horizontales de Scyliorhinus canícula, recientemente han demostrado responder a los cambios de presión en el ambiente (Fraser & Shelmerdine, 2002). El aumento de la presión ambiental llevó a un incremento de las tasas de respuesta a una oscilación de 1 Hz. Este resultado muestra que los tiburones tienen un sensor que podría ser utilizado para medir la presión por la profundidad y la presión atmosférica, y estudios recientes realizados por Heupel et al. (2003) demuestran que tiburones de puntas negras (Carcharhinus limbatus) responden conductualmente a la disminución de la presión atmosférica asociado con las tormentas tropicales.

Mecanosensores

La capacidad de detectar los movimientos del agua en múltiples escalas es esencial en la vida de los peces. La detección de las grandes corrientes de marea proporciona información importante para la orientación y la navegación, y en una menor escala los flujos pueden revelar la ubicación de la presa, los depredadores y sus congéneres en los comportamientos sociales. El sistema mecanosensorial de la línea lateral es estimulado por el movimiento diferencial entre el cuerpo y el agua circundante, y es utilizado por los peces para detectar tanto fuentes dipolares (por ejemplo, presas) como campos de flujo uniformes (corrientes). Este sistema sensorial funciona para mediar comportamientos como la reotaxia (orientación hacia la corriente de agua), evasión de depredadores, imágenes hidrodinámicas para localizar objetos, detección de presas y comunicación social que incluye la escolarización y el apareamiento (Coombs & Montgomery, 1999).

Organización Periférica

La unidad funcional sobre la línea lateral son los neuromastos mecanosensoriales, que corresponden a un grupo de células ciliadas sensoriales rodeadas de células de apoyo y cubiertos por una cúpula gelatinosa. Los elasmobranquios tienen diferentes tipos de órganos terminales mechanosensibles que se clasifican por morfología y ubicación: neuromastos superficiales (órganos de pozo o neuromastos libres), canales porosos y no porosos, órganos espiraculares y vesículas de Savi. La variedad de las estructuras morfológicas circundantes y la distribución espacial de estos neuromastos sensoriales determinan parámetros funcionales tales como propiedades de respuesta, zona receptiva de campo, rango de distancia del sistema, y cuál componente de movimiento del agua (velocidad o aceleración) se codifica (Denton & Gray, 1983, 1988; Münz, 1989; Kroese & Schellart, 1992).

Los Neuromastos superficiales se distribuyen sobre la superficie de la piel, ya sea en ranuras posicionado en papilas elevada (rayas y algunos tiburones) o entre las escalas placóideas modificadas (tiburones) con su cúpula directamente expuesta al medio ambiente (Tester & Nelson, 1969; Peach & Marshall, 2000). En tiburones, los neuromastos superficiales se ubican en las partes dorsolateral y lateral del cuerpo y la aleta caudal (neuromastos dorsolaterales), por detrás de la boca (fila mandibular), entre las aletas pectorales (fila umbilical), y un par anterior a cada poro endolinfático (Budker, 1958; Tester & Nelson, 1969; Peach & Marshall, 2000).

La parte más visible del sistema mecanosensorial es la red de canales subepidérmicos llenos de líquido distribuidos por todo el cuerpo; los principales canales de la línea lateral situada en la cabeza de los elasmobranquios incluyen el supraorbital, infraorbital, hiomandibular, y los canales mandibulares (Tester & Kendall, 1969; Boord & Campbell, 1977; Roberts, 1978; Chu & Wen, 1979; Maruska, 2001). El canal principal en el resto del cuerpo es el canal posterior de la línea lateral, que se extiende caudalmente desde los poros endolinfáticos en la superficie dorsal de la cabeza hasta la punta de la cola; estas líneas de canales laterales todas contienen entre decenas y miles de neuromastos organizados en un epitelio sensorial casi continuo que se traduce en múltiples neuromastos entre poros (Ewart & Mitchell, 1892; Johnson, 1917).

Los elasmobranquios contienen dos clases morfológicas diferentes de canales de la línea lateral: con poros y sin poros. Los canales con poros están en contacto con el agua circundante a través de los túbulos de neuromastos libres que terminan en los poros en la superficie de la piel. Estos canales son abundantes en la parte dorsal de la cabeza de los tiburones y la superficie dorsal de batoideos, donde a menudo se forman los patrones de ramificación complejos que aumentan el campo receptivo mecanosensorial en el disco (Chu & Wen, 1979; Maruska, 2001). Los canales con poros identifican aceleraciones de agua y están en mejor posición para detectar los movimientos de agua generados por las presas, depredadores, y sus congéneres durante interacciones sociales o el aprendizaje, y las distorsiones en el campo de flujo propio del animal para localizar objetos mientras nada (Hassan, 1989; Kroese & Schellart, 1992;. Montgomery et al, 1995; Coombs & Montgomery, 1999).

La presencia de un extenso plexo de canales sin poros representa una de las diferencias más significativas entre los teleósteos y los sistemas de la línea lateral de los elasmobranquios. Los canales sin poros están aislados del medio ambiente y por lo tanto no van a responder a las diferencias de presión establecidas a través de la superficie de la piel. Estos canales son los más comunes en la superficie ventral de las rayas, pero también se encuentran en la cabeza de muchas especies de tiburones (Chu & Wen, 1979; Maruska & Tricas, 1998; Maruska, 2001). En los batoideos, estos canales sin poros tienen diámetros amplios, están situados debajo de las capas de piel, y se concentran a lo largo de la línea media, alrededor de la boca, y en el "rostro" (Maruska & Tricas, 1998; Maruska, 2001). Estas características morfológicas indican que los canales sin poros pueden funcionar como receptores táctiles que codifican la velocidad de los movimientos de la piel causadas por el contacto con la presa, el sustrato, o sus congéneres durante interacciones sociales (Maruska, 2001). El número y la distribución de canales con poros vs canales sin poros difieren mucho entre las especies y pueden correlacionarse con la ecología y el comportamiento, o explicado por la filogenia.

Los órganos espiraculares y las vesículas de Savi son mecanorreceptores especializados en los elasmobranquios, cada uno de los cuales están aislados del agua circundante. Los órganos espiracular se ubican bilateralmente asociados con la primera hendidura branquial y consisten en un tubo o bolsa llena de neuromastos sensoriales y cubierto por una cúpula (Barry & Bennett, 1989). Este órgano se encuentra tanto en los tiburones como en los batoideos, es estimulado por la flexión de la articulación craneo-hiomandibular, y aunque su función biológica aún no es clara, estudios morfológicos y fisiológicos indican que funciona como un propioceptor mixto (Barry et al, 1988a, b; Barry & Bennett, 1989). Las vesículas de Savi consisten en neuromastos cerrados en bolsas subepidérmicas, son los más abundantes en la superficie ventral del rostrum (Savi, 1844; Chu & Wen, 1979). La morfología vesicular difiere ligeramente entre estos taxones y, aunque se plantean dos hipótesis sobre estos mecanorreceptores, una que son canales obsoletos y otra que pueden servir como receptores especializados de vibraciones transmitidas por el sustrato, su función biológica también sigue siendo poco clara (Norris, 1932; Nickel & Fuchs, 1974; Barry & Bennett, 1989; Maruska, 2001).

Estímulo Adecuado y Procesamiento

El estímulo necesario para el sistema de línea lateral es un movimiento diferencial entre la superficie del cuerpo y el agua circundante. Debido a que la amplitud del flujo de un estímulo dipolo decae rápidamente con la distancia de la fuente, la línea lateral sólo puede ser estimulada dentro de las regiones interiores del así llamado "campo cercano" (aproximadamente, en una o dos longitudes de cuerpo de una fuente de dipolo) (Denton & Gray, 1983; Kalmijn, 1989). El movimiento de la cúpula superior por las fuerzas viscosas se acopla a los movimientos estereocilios y cinetocilios de tal manera que el desplazamiento de los estereocilios hacia un único cinocilio provoca la despolarización de la célula ciliada y un aumento en la velocidad de descarga espontánea de la neurona aferente primaria. El desplazamiento en la dirección opuesta provoca la hiperpolarización de la célula ciliada y una inhibición o disminución de la descarga aferente primaria. Por lo tanto, los estímulos del movimiento del agua modulan con eficacia la descarga espontánea de las neuronas aferentes primarias enviados a los centros de procesamiento mecanosensor en la parte posterior del cerebro. Esta modulación de la actividad neuronal de órganos terminales distribuidos espacialmente por todo el cuerpo provee al animal con información acerca de la frecuencia, la intensidad, y la ubicación de la fuente de estímulo (Denton & Gray, 1988; Kalmijn, 1989; Bleckmann et al., 1989).

Los neuromastos de la línea lateral están inervados por un conjunto de distinto de nervios provenientes de los tradicionales 11 a 12 nervios craneales descritos en la mayoría de los vertebrados (Northcutt, 1989). La región cefálica de elasmobranquios está inervada por la raíz ventral del complejo anterior del nervio de la línea lateral, y el cuerpo y la cola por el complejo posterior del nervio de la línea lateral (Koester, 1983). Ambos complejos contienen axones tanto eferentes como aferentes, que entran en el cerebro y terminan somatotópicamente dentro del núcleo octavolateral del rombencéfalo (Bodznick & Northcutt, 1980; Koester, 1983; Bleckmann et al, 1987; Puzdrowski & Leonard, 1993).

Las vías ascendentes de la línea lateral continúan hacia el núcleo mesencefálico lateral y el tectum en el mesencéfalo y hacia los núcleos talámicos y paliales en el prosencéfalo (Bleckmann et al, 1987; Boord & Montgomery, 1989). Bleckmann et al. (1987) también demostraron que los campos receptivos mechanosensibles son somatotópicamente organizados en un mapa corporal de punto a punto rostrocaudal dentro del mesencéfalo de la raya de clavos. Otros estudios neurofisiológicos muestran neuronas bimodales y multimodales dentro del mesencéfalo y los centros del prosencéfalo que responden al flujo hidrodinámico, así como a estímulos auditivos, o visuales, o eléctricos (Bleckmann & Bullock, 1989; Bleckmann et al, 1989). Por lo tanto, estas regiones de procesamiento pueden integrar la información de varios sistemas sensoriales para ayudar a mediar en las respuestas conductuales apropiadas para estímulos biológicos complejos.

Electrosensibilidad

Todos los elasmobranquios poseen un elaborado sistema de ampollas sensibles a estímulos eléctricos de baja frecuencia (Bodznick & Boord, 1986; Montgomery, 1984; New, 1990). El sistema de ampollas electrosensibles consta de grupos de unidades electroreceptivas subdérmicas conocidas como "ampollas de Lorenzini", que pueden detectar estímulos eléctricos externos débiles a intensidades tan bajas como 5 nV/cm (Kalmijn, 1982). Las ampollas de Lorenzini fueron reconocidas y descritas inicialmente por Stenonis (1664) y Lorenzini (1678), pero sus funciones fisiológicas y comportamentales fueron desconocidas durante los siguientes tres siglos; inicialmente se pensó que las ampollas de Lorenzini eran mecanorreceptores (Parker, 1909; Dotterweich, 1932), con el tiempo se plantearon diferentes hipótesis sobre la función de estas estructuras dentro de las cuales estaba la sensibilidad a la temperatura (Sand, 1938; Hensel, 1955), o la detección de cambios en la salinidad (Loewenstein & Ishiko, 1962), hasta que en años posteriores la idea sobre su tarea en la electrorrecepción fue generalmente aceptada.

Los primeros autores en demostrar esta capacidad fueron Murray (1960b), Dijkgraaf y Kalmijn (1962); Brown (2003) quienes encontraron evidencias sobre la sensibilidad a la temperatura por parte del gel extracelular contenido en los canales de las ampollas indicando que éste puede desarrollar voltajes significativos en pequeños gradientes de temperatura. Ahora se sabe que el sistema de ampollas electroreceptoras extremadamente sensible de los elasmobranquios es determinante para la orientación hacia campos eléctricos inanimados (Kalmijn, 1974, 1982; Pals et al., 1982b), en teoría la navegación geomagnética (Kalmijn, 1974, 1988b, 2000; Paulin, 1995), y se sabe que es importante para la detección de los campos bioeléctricos producidos por sus presas (Kalmijn, 1971, 1982; Tricas, 1982; Blonder & Alevizon, 1988), los depredadores potenciales (Sisneros et al., 1998), y sus congéneres durante interacciones sociales (Tricas et al., 1995).

Anatomía

Ampolla de Lorenzini – Una ampolla de Lorenzini individual consiste en una pequeña cámara (la ampolla) y un canal subdérmico de alrededor de 1 mm de ancho que se proyecta hacia la superficie de la piel (Waltman, 1966). Pequeños sacos bulbosos conocidos como alvéolos forman la cámara de la ampolla. Dentro cada alveolo, cientos de receptores de células ciliadas sensoriales y las células piramidales de apoyo se alinean en la pared de los alvéolos con sólo la superficie apical de los receptores sensoriales y células de apoyo expuestos al lumen interno de la cámara de la ampolla. Las uniones estrechas confluyen en las células de apoyo y de los receptores sensoriales para crear una barrera eléctrica de alta resistencia entre las superficies apicales y basales del epitelio sensorial, que forma la pared de la ampolla (Waltman, 1966; Sejnowski & Yodlowski, 1982).

La cara basal de la célula sensorial receptora es ramificaciones del nervio craneal VIII (Kantner et al., 1962). La pared del canal está formada por una doble capa de fibras del tejido conectivo y las células epiteliales escamosas que están estrechamente unidas entre sí para formar una alta resistencia eléctrica (6 MO-cm) entre la superficie exterior e interior de la pared del canal. En contraste, el canal y la ampolla están llenos con un gel de baja resistencia y rico en potasio (del 25 al 31 O-cm) compuesto por mucopolisacáridos (Doyle, 1963) que forma un conductor de núcleo eléctrico con una resistencia igual a la del agua de mar, de manera que la cámara de la ampolla se vuelve isopotencial con una carga en el poro de la piel (Murray & Potts, 1961; Waltman, 1966).

Las ampollas de Lorenzini forman agrupaciones que se ubican bilateralmente en la cabeza (o el disco en batoideos) y proyectan en diferentes direcciones sus canales subdérmicos que terminan en poros individuales en la piel del hocico, alrededor de la boca y la parte cefalodorsal. Las agrupaciones, que generalmente varían en número y ubicación dependiendo de la especie, están inervadas por diferentes ramificaciones del nervio anterior de la línea lateral (VIII) (Norris, 1929). Las células sensoriales receptoras en cada ampolla detectan diferencias de potencial entre el potencial interno del animal en la agrupación de ampollas y el agua de mar en la superficie del poro, que es isopotencial con el canal subdérmico y el lumen interno de la ampolla (Bennett, 1971). De hecho, los electrorreceptores miden la caída de tensión del gradiente de campo eléctrico a lo largo de la longitud del canal de la ampolla. Por lo tanto, ampollas con canales largo toman muestras a través de una distancia mayor dentro de un campo uniforme, proporcionando una diferencia de potencial mayor para los receptores sensoriales, y por lo tanto tienen una mayor sensibilidad que las ampollas con canales cortos (Broun et al, 1979;. Sisneros & Tricas, 2000).

La disposición morfológica de los canales y las agrupaciones permite la detección tanto de los dos pequeños campos locales producidos por pequeños organismos y también los campos eléctricos uniformes de origen inanimado para su posible uso en orientación y navegación (Kalmijn, 1974; Tricas, 2001).

Conexión Central – La ampollas de Lorenzini son inervadas por neuronas aferentes primarias que transmiten información sensorial al cerebro a través de las proyecciones de la raíz dorsal de la linea lateral anterior (VIII). Las fibras aferentes primarias electrosensoriales de ampollas ipsilaterales terminan en un orden somatotópico en la zona central del núcleo dorsal octavolateral ("Dorsal Octavolateralis Nuecleus"-DON en inglés), el núcleo electrosensorial del cerebro posterior de primer orden (Bodznick & Northcutt, 1980; Koester, 1983; Bodznick & Schmidt, 1984). Las grandes células principales multipolares electrosensoriales en el DON conocidas como neuronas eferentes ascendentes ("Ascending efferent Neurons"-AENs en inglés) reciben impulsos aferentes de la cresta dorsal granular así como de las zonas periféricas y centrales del DON. Las AENs ascienden al mesencéfalo a través de un lemnisco de la línea lateral y terminan en orden somatotópico en una parte del mesencéfalo contralateral conocido como núcleo mesencefálico lateral ("Lateral Mesencephalic Nucleus"-LMN en inglés) y en profundas capas del tectum (Bodznick y Boord, 1986).

El LMN es uno de los tres núcleos del mesencéfalo de los elasmobranquios que componen el complejo nuclear lateral mesencefálico (Boord & Northcutt, 1982), que es una región del cerebro medio considerado como homólogas a el toro semicircular en peces teleósteos electrosensoriales (Platt et al, 1974;. Northcutt, 1978). La información electrosensorial procesada en el LMN se envía al núcleo lateral posterior del tálamo, donde es entonces retransmitida al palio medial del cerebro anterior (Bullock, 1979; Bodznick & Northcutt, 1984; Schweitzer & Lowe, 1984). Parte de la información también se transmite al cerebelo (Tong & Bullock, 1982; Fiebig, 1988).

Orientación y Navegación – El sentido eléctrico de los elasmobranquios es conocido por intervenir en la orientación hacia los campos eléctricos locales inanimados y en teoría es lo suficientemente sensible para funcionar en la navegación geomagnética. Pals et al. (1982b) demostraron mediante experimentos de comportamiento que la pintarroja, S. canícula, podría usar campos eléctricos de corriente continua para la orientación en cautiverio.

Según Kalmijn (1981, 1984), los elasmobranquios pueden utilizar, en teoría, el sentido eléctrico para dos modos de navegación. En el modo pasivo, los elasmobranquios simplemente miden los gradientes de voltaje en el medio ambiente externo. Estos campos eléctricos se producen por el flujo de agua del océano a través del campo magnético de la Tierra. En el modo activo, los elasmobranquios miden los gradientes de voltaje que son inducidos por el cuerpo del animal, debido a sus propios movimientos de natación a través del campo geomagnético.

Olfato y otros quemosensores

Estudios experimentales en las primeras décadas del siglo pasado identifican claramente el olfato como un importante si no el principal medio que usan los tiburones para encontrar comida. Los resultados proporcionan puntos de partida bien fundadas para investigaciones posteriores. El interés en la prevención de un ataque de tiburón en el personal militar en la Segunda Guerra Mundial provocó una segunda generación de investigaciones sobre la alimentación de los tiburones y su control olfativo. Este trabajo continuó a mediados de los años 1970 (Hodgson & Mathewson, 1978b). Estudios más recientes sobre el olfato en los elasmobranquios tienen aspectos detallados de la anatomía y fisiología de los sistemas olfativos, se han identificado mecanismos de control olfativo en la alimentación, y se sugiere la atracción de los machos hacia las hembras por las feromonas sexuales, además de la detección de depredadores por su olor. La información sobre la gustación es limitada al igual que los demás quemosensores en otros vertebrados.

Órganos periféricos y Epitelio

Los órganos olfativos de los elasmobranquios están situados en cápsulas cartilaginosas colocadas lateralmente en la parte ventral de la cabeza enfrente de la boca. Los sáculos elipsoides suelen dividirse por pliegues de piel en una fosa nasal incurrente (flujo hacia adentro) y una excurrente (flujo hacia afuera) (Tester, 1963a). Una depresión o surco ayuda a canalizar el agua en la abertura incurrente donde atraviesa una formación de roseta de placas o láminas cada una con pliegues secundarios que apoyan el epitelio que contiene los receptores olfativos primarios, así como las células de soporte y los tejidos.

El epitelio es similar al encontrado en los sistemas olfativos de la mayoría de los vertebrados con la excepción de que los receptores de las células bipolares de los elasmobranquios no son ciliados sino que tienen una agrupaciones dendríticas a partir de las cuales se extiende un penacho de microvellosidades (Reese & Brightman, 1970; Theisen et al, 1986; Zeiske et al., 1986, 1987). Los enlaces de lectina en la superficie celular también diferencian los receptores de las microvellosidades de los elasmobranquios de los receptores ciliadas de anfibios, roedores y algunos peces óseos (Franceschini & Ciani, 1993). Dentro de los receptores olfatorios no ciliados se han identificado dos tipos de neuronas (Takami et al., 1994), el primer tipo es general para todo tipo de peses, mientras que el segundo tipo hasta el momento es único para los elasmobranquios y se diferencia del primer tipo en sus protuberancias dendríticas más gruesas y microvellosidades más cortas, gruesas y distribuidas con mayor regularidad. El significado funcional de las diferencias morfológicas en los tipos de receptores aún no se ha determinado.

Bulbo Olfatorio – El primer nivel de la actividad sináptica de la información olfativa toma lugar en el bulbo olfatorio (BO), una parte del cerebro que recibe la señal proveniente de los receptores olfativos a través de sus axones, los cuales forman el nervio olfativo. Los bulbos olfatorios de los elasmobranquios son grandes estructuras que están estrechamente relacionadas con el epitelio olfativo o saco olfativo. La arquitectura celular del BO en elasmobranquios es conservadora, y similar a la de otros vertebrados (Andres, 1970; Smeets, 1998); dicha estructura consiste en capas concéntricas (de la más superficial a la más profunda) que incluyen las fibras nerviosas olfativas; una capa de arreglos sinápticos complejos o glomérulos; una capa de grandes células mitrales, las neuronas que funcionan como las unidades principales integradoras del BO y, a través de sus axones, la vía de salida del BO, los tractos olfatorios medial y lateral; y una capa que contiene muchas pequeñas neuronas de circuito local, las células granulares. Los tractos olfativos o pedúnculos viajan a los hemisferios cerebrales o telencéfalo adecuado para hacer contacto con áreas olfativas secundarias.

Las células mitrales en peces (teleósteos y elasmobranquios) carecen de las dendritas basales característica de las células mitrales de los tetrápodos, un hallazgo que sugiere diferencias en el procesamiento de la información, la inhibición lateral especialmente (Andrés, 1970; Dryer & Graziadei, 1993, 1994a, 1996). Además, también se han encontrado diferencias en el peso relativo del BO en diversas especies de elasmobranquios, encontrando que el tiburón blanco (Cacharodon carcharias) tiene el BO más grande (18% de la masa total cerebral), lo que resulta interesante si se sabe que está estrechamente emparentado con el tiburón mako (Isurus oxyrinchus) el cual tiene uno de los bulbos olfatorios más pequeños del grupo (3% de la masa total cerebral); estos datos deben ser interpretados cuidadosamente ya que el tamaño del BO en el tiburón blanco puede ser debido a la dieta a base de mamíferos, los cuales pueden introducir material "oloroso" al agua (Tricas & McCosker, 1984; Long et al., 1996; Strong et al., 1992).

Control Olfatorio de la Alimentación

Los primeros estudios sobre este tema fueron realizados por Sheldon y Parker (Sheldon, 1911; Parker & Sheldon, 1913; Parker, 1914) en los cuales se evaluaba la detección de carnadas por parte de los organismos cuando se obstruían una o dos narinas en los animales con algodón, y se incluían animales control a los que no se les cubrían las narinas. Los animales con al menos una narina libre no tuvieron problemas al detectar la carnada (envuelta en gasa para evitar detección visual), sin embargo, aquellos con las dos narinas obstruidas la ignoraron completamente. Un aspecto interesante es que los animales control giraron indiferentemente en ambas direcciones durante la detección, mientras que los animales con una narina obstruida giraron casi exclusivamente en la dirección de la narina libre.

Otros estudios en los cuáles se relaciona el olfato y la alimentación en elasmobranquios fueron realizados por Tester (1963 a,b) en los que se describe el comportamiento de tiburones ciegos para encontrar la comida ubicada en el fondo del tanque, allí manifiesta que los tiburones detectan el olor y empiezan un patrón de nado con forma de "8", descendiendo paulatinamente hasta llegar al fondo y al objetivo.

Tester además registró las respuestas de varias especies de tiburones a una variedad de extractos de peces e invertebrados así como la orina, la sangre y el sudor humano. Esencialmente todos los extractos de sustancias de comida fueron "atractivos". Respecto a respuestas a las sustancias de origen humano, los tiburones demostraron "atracción" a la sangre "percepción" pero por lo demás indiferencia a la orina, y aunque altamente variable, "repulsión" al sudor; otro resultado interesante fue el hecho de que los tiburones ciegos son más sensibles al olor que aquellos con visión normal, de igual manera se evaluó la respuesta cuando se adicionaba agua en la que habían estado peces sin estrés y agua en la que se encontraban peces que habían sido estresados por algún tiempo con una vara, los resultados mostraron que los tiburones se sentían atraídos al adicionar el primer tipo de agua pero luego de un tiempo se acostumbraron al estímulo; en el segundo caso, los tiburones mostraron "reacciones de caza", resultado que puede significar que los tiburones tienen la capacidad de discriminar mediante el olor si los peces se encuentran bajo estrés o no.

Feromonas Sexuales en el Emparejamiento

La evidencia para el uso de señales olfativas en el comportamiento social-sexual de los elasmobranquios es indirecta; sin embargo, es consistente a través de varios grupos de tiburones y batoideos. La sugerencia más convincente de atracción sexual olfativa fue reportada por Johnson y Nelson (1978), quienes relataron un comportamiento de "seguimiento cercano" en tiburones de punta negra (Carcharhinus melanopterus). Un tiburón localizó a otro, que inicialmente estaba fuera de su vista, y luego lo siguió de cerca con el hocico dirigido hacia la cloaca del otro individuo; este último nado cerca al sustrato atípicamente lento, sinuoso, con la cabeza inclinada hacia abajo y la cola levantada. Los autores concluyeron que sólo una referencia olfativa podría haber guiado el segundo tiburón a la posición del otro. Aunque el sexo no se determinó en esta incidencia, otras observaciones indicaron que la natación inusual y el comportamiento de persecución parecen ser específicos para las hembras y los machos, respectivamente.

Olfato y Evasión de Depredadores

Los tiburones limón (N. brevirostris) y los cocodrilos americanos (Crocodylus acutus) superponen parcialmente sus áreas de distribución, en donde se da el caso, los cocodrilos se alimentan de los tiburones. Rasmussen y Schmidt (1992) demostraron que las muestras de agua tomadas de los estanques de mantenimiento de C. acutus y aplicadas en las fosas nasales de tiburones limón jóvenes despertaron consistentemente en los tiburones un estado de inmovilidad tónica, un bioensayo establecido para la conciencia química. El agua de los estanques que contienen los caimanes (Alligator mississippiensis) que no tienen contacto natural substancial con tiburones limón, no tenía tal efecto.

Gustación

Estudios anatómicos en los elasmobranquios han identificado receptores que se parecen mucho a los órganos del gusto en otros vertebrados. Algunas observaciones de comportamiento sugieren que la gustación es importante para la aceptación de los alimentos en los tiburones (Sheldon, 1909; Tester, 1963a). Las papilas gustativas se encuentran en la cavidad orofaríngea, aunque se distribuyen por toda la región, los órganos receptores parecen más numerosos en la parte superior de la cavidad. A nivel microscópico, las papilas gustativas se caracterizan por ser pequeñas papilas cubiertas por un epitelio de múltiples capas que tiene un grupo central de células receptoras sensoriales alargadas. Las fibras nerviosas están asociadas con la base de los receptores. Estudios anatómicos descriptivos anteriores de varios tiburones indican que los órganos del gusto se conectan por ramas de los nervios faciales, el glosofaríngeo y el vago (Norris y Hughes, 1920; Herrick, 1924; Daniel, 1928; Aronson, 1963), como es el caso en otros vertebrados. Desafortunadamente no se encuentran estudios avanzados sobre la fisiología y comportamiento con respecto al tema, por lo que a la fecha sólo se puede deducir que el sentido del gusto en tiburones se resume en determinar qué es comida y qué no lo es.