La hibridación y sus implicaciones evolutivas en Pipridos (Aves: Familia Pipridae)
Enviado por Christian Morales
Introducción
La rápida evolución de algunos linajes ha sido siempre materia de especulación para los investigadores de biología evolutiva, y aunque Dobzhansky (1940) y Mayr (1942) plantearon el concepto biológico de especie donde el flujo génico entre poblaciones es inefectivo, y la selección natural refuerza las preferencias por la copula intraespecífica para generar especies totalmente aisladas a lo largo de millones de años; existen otros escenarios donde grupos han evolucionado en periodos de tiempo relativamente cortos, de tal manera que para los científicos de la época fue necesario plantear distintas hipótesis que explicaran de forma precisa la manera en la cual se llevan a cabo tales procesos. Ante esto, Anderson & Stebbins (1954) propusieron que la hibridación entre poblaciones que poseen diferentes sistemas genéticos de adaptación pueden llevar a diferentes resultados; si el aislamiento reproductivo entre las poblaciones es lo suficientemente débil para que individuos viables y fértiles pueden surgir por segregación en la F2 y las generaciones subsecuentes, entonces nuevos sistemas adaptativos que sean capaces de colonizar nuevos nichos podrían surgir rápidamente en este escenario; y si por el contrario las poblaciones están fuertemente aisladas tanto por barreras precigóticas como postcigóticas, los híbridos serán en su mayoría infértiles lo cual puede dar lugar a dos escenarios distintos: (1) los híbridos pueden llegar a ser fértiles y estabilizarse genéticamente a través de alopoliploidía y habitar en ambientes intermedios entre las poblaciones parentales, (2) o bien pueden cruzarse con algunos de los parentales e ir modificando las poblaciones a través de introgresión. Por lo tanto, los resultados de la hibridación natural se esperan que ocurran con rapidez debido al efecto de la combinación genomas de diferentes linajes lo cual puede asemejarse a si ocurriese una mutación a gran escala en la cual muchos genomas únicos son producidos simultáneamente (Stebbins 1959).
Otro punto importante dentro el desarrollo y mantenimiento de las zonas híbridas tiene que ver con los roles de la selección endógena y exógena; Moore (1977) y Arnold (1996) argumentan que las zonas hibridas son a menudo mantenidas por adaptación a diferentes ambientes (selección exógena) más que por la intrínseca pérdida de fitness de los híbridos (selección endógena). Desde este punto de vista, las zonas hibridas están ligadas a patrones ambientales, donde los genotipos híbridos son probablemente favorecidos en aquellos ambientes recombinantes (Anderson 1948). Existen dos puntos de vista en este punto, por su parte Moore (1977) dice que los genotipos híbridos "encajan" mejor en ambientes intermedios y son mantenidos únicamente por selección exógena sin contribución de la dispersión, por otro lado Haldane (1948), Fisher (1950) y Barton & Hewitt (1985) argumentan que la composición genética de la clina no hace posible esta explicación y que las zonas hibridas es probable que sean mantenidas por un balance entre la dispersión y la selección.
A partir de esto es importante determinar de qué manera la generación de nuevas variantes genómicas en una zona híbrida pueden propiciar la evolución de una población a partir de la introgresión de caracteres adaptativos, este concepto originado a partir de Edgar Anderson y sus colegas; Anderson & Hubricht (1938) definen la introgresión como el repetido cruce de los híbridos con las especies parentales donde hay una infiltración del germoplasma de una especie dentro de la otra y aunque la introgresión ha sido observada a lo largo de muchos clados eucariotas, tal como pasa con las mutaciones puntuales es probable que mucho de lo que se transfiere sea no adaptativo. Sin embargo Anderson & Stebbins (1954) plantean que los efectos adaptativos ocurren debido a que los elementos de la hibridación introgresiva de un sistema genético foráneo adaptativo puede ser llevado dentro de un sistema estabilizado, permitiendo la rápida reorganización de diversas adaptaciones y complejos sistemas modificadores, es decir que la selección se presenta no con uno o dos nuevos alelos si no con bloques segregados de material genético pertenecientes a diferentes sistemas adaptativos.
Los saltarines (Familia Pipridae) incluyen algunas de las especies de aves más carismáticas y distintivas del Neotrópico. Las 52 especies de saltarines son usualmente divididas dentro de 13 a 15 géneros (Snow 2004; Remsen et al 2015, Gill & Donsker 2013) los cuales se distribuyen ampliamente a lo largo de diversos hábitats, incluyendo bosques húmedos de zonas bajas, bosques secos y otros bosques montanos (Anciães & Peterson 2009); la mayoría de estas especies exhiben un llamativo dimorfismo sexual en el patrón de coloración de sus plumajes, con machos llamativos y hembras por lo general con tonalidades pardas, además son caracterizados por su sistema de cortejo poligínico donde los machos realizan despliegues vistosos con diferentes grados de complejidad según la especie que son conocidos como leks; debido a esto han sido objeto de gran estudio diferentes investigaciones sobre selección sexual y la evolución de la cópula (Thèry 1992, MacDonald & Potts 1994, Prum 1994), además este patrón de comportamiento se ha encontrados en ciertas familias de tetraóninos y aves del paraíso en las cuales la hibridación es especialmente común (Parkes 1961), de tal manera que este comportamiento plantea una pregunta muy interesante en relación al reconocimiento intraespecífico y los posibles factores que pueden llevar al quiebre en este reconocimiento llevando a la hibridación. En esta revisión se analizarán las posibles causas y consecuencias de los distintos casos de hibridación dentro la familia Pipridae y sus implicaciones evolutivas partiendo de los casos descritos de hibridación y los distintos estudios filogenéticos sobre el grupo.
GENERALIDADES
Son aproximadamente 16 los casos reportados de hibridación dentro de la familia Pipridae, específicamente dentro de la subfamilia Piprinae (Remsem et al 2015), 6 intergenéricos y 10 intragenéricos, los cuales involucran 16 especies distintas que se agrupan en 7 géneros (Antilophia, Chiroxiphia, Ilicura, Heterocercus, Pipra, Manacus y Dixiphia) (McCarthy 2006), es importante mencionar que dentro de los casos de hibridación interespecíficos reportados existen grandes diferencias tanto en la organización espacial como en el despliegue del lek, los cual es importante al analizar como el lek puede lucir como una fuerte barrera de aislamiento reproductivo pero que numerosas ocasiones no es suficiente para cumplir tal fin (Prum 1994), por lo cual a continuación se abordaran los distintos casos de hibridación para cada género, sus posibles causas y consecuencias.
Anthilophia
Dentro de las hibridaciones más documentadas dentro de los pípridos se encuentra el comúnmente denominado como "rey de las tangaras", un hibrido natural entre las especies Chiroxiphia caudata, endémica de la mata atlántica del Brásil y Antilophia galeata cuya distribución está más restringida a las matas ciliares de la región del cerrado Brasilero, los distintos reportes del híbrido han sido en zonas distintas de Brasil pero que comparten las mismas características paisajísticas, son regiones donde se encuentran dos ecosistemas, las sabanas tropicales del Serrado donde habita A. galeata y los bosques húmedos de la mata atlántica donde se encuentra comúnmente C. caudata (Sick 1997). El aspecto más interesante del caso es que en los reportes realizados por Rezende et al 2013 se identifica una hembra híbrida, distinto a los reportes anteriores donde solo se habían descrito machos, lo cual en primera instancia podría ser una excepción a la regla de Haldane, donde el sexo heterocigoto (en el caso de las aves la hembra) por lo general está ausente o es infértil (Carling & Brumfiel 2008) y en segunda instancia la presencia de una hembra híbrida puede bien conllevar a aumento de la población híbrida que puede tener ventajas adaptativas y colonizar un nuevo nicho o bien ser un mecanismo de flujo génico entre las especies parentales, lo cual puede ser llevado a cabo fácilmente debido a la similaridad en las tonalidades pardas de las aves de este grupo e incluso puede ocasionar eventos de hibridación con otras especies (Pacheco & Parrini 1995, 1996, Sick 1997 Vasconcelos et al 2005, Sari et al 2006, Guaraldo et al 2008, Rezende 2013), en cuanto a las posibles consecuencias producto de este caso de hibridación Rego et al 2008 encontró un alto soporte para una cercana relación filogenética entre los géneros Chiroxiphia y Antilophia y Tello (2009) propone que éstos dos géneros deberían ser unidos; esto quiere decir que existe cierto grado de flujo génico entre las especies que hacen que los géneros estén estrechamente ligados, no obstante son necesarios más estudios que permitan evaluar la zona híbrida existente y los mecanismos que inciden en el mantenimiento de esta zona de tensión.
Chiroxiphia e Ilicura
Además del anterior caso mencionado que involucra una especie del género, Marini & Hackett (2002) reportan un híbrido natural cerca de Bello Horizonte, Minas Gerais, Brasil producto del cruce entre Ilicura militaris y Chiroxiphia caudata, donde a partir de variables morfométricas lograron determinar que se trataba del cruce entre estas dos especies específicamente y gracias a marcadores moleculares lograron definir que C. caudata era el parental femenino; el sitio de estudio donde el híbrido fue capturado está cerca al límite de la distribución geográfica de las especies implicadas, este escenario geográfico puede promover hibridación debido a que los individuos de los bordes de los rangos de distribución es probable que tengan dificultad para encontrar pareja de la misma especie (Short 1969, Rohwer 1994), además de esto los análisis de heterocigocidad reflejaron que el individuo se trataba de un hibrido de primera generación (F1). Este caso refuerza la discusión acerca de que los híbridos en los pípridos pueden producirse entre especies que han evolucionado independientemente por millones de años (Parkes 1961, Stotz 1993, Rohwer 1994); este argumento propone que alguna clase de aislamiento reproductivo, probablemente comportamental impide que especies cercanamente relacionadas se crucen entre sí, tales mecanismos pueden ser quebrados entre especies lejanamente relacionadas (Gill 1998); las posibles causas para este caso de hibridación pueden ser: (1) debido a diferencia en abundancia de hembras en las distintas zonas del bosque, lo cual promovería un encuentro accidental entre la hembra de C. caudata y el macho de I. mlitaris o (2) debido al retraso en la maduración del plumaje que se da en pípridos, lo cual genera que los subadultos intercepten hembras al no poder participar de los leks y debido a la inexperiencia en la cópula la probabilidad de interceptar otra especie será más alta. Los estudios filogenéticos de Tello et al (2009) y Ohlson (2013) agrupan a las dos especies dentro de una subfamilia nueva llamada Ilicurinae, y aunque no existen sinapomorfias que separen el grupo como tal, el clado está fuertemente soportado por los datos moleculares, aun cuando los miembros de este grupo reflejan en su mayoría comportamientos de cortejo diferentes.
Heterocercus
El único reporte híbrido de este género fue en hecho en la revisión de Parkes (1961), el cual es el resultado del cruce entre Heterocercus linteatus y Pipra aureola, sin embargo no existen datos con la descripción del lugar donde se encontró el híbrido, a partir de la distribución de las especies se puede afirmar que fue en la parte media de la amazonia brasilera que es donde al parecer se solapan las distribuciones (Kirwan & Guy 2010), en cuánto a sus relaciones evolutivas Ohlson (2013) reporta que Heterocercus hacen parte del mismo clado, junto con Manacus y Dixiphia, lo anterior resulta muy interesante debido a que los reportes indican casos de hibridación entre miembros de éstos géneros, razón que da lugar que este clado es producto de diferentes eventos de introgresión entre las distintas especies, no obstante son necesarios mucho más estudios y exploraciones que permiten identificar nuevos casos como este.
Dixiphia
Graves (1993) reportó un híbrido intergenérico entre las especies Dixiphia pipra y Pipra filicauda encontrado al este de Ecuador, este reporte fue el primer caso de hibridación entre especies pertenecientes a dos diferentes clados del género parafilético Pipra; la localidad de Sarayacu aparentemente es una zona estrecha de sobrelapamiento elevacional de las distribuciones de las espcies parentales, el híbrido es un intermedio de las especies parentales en cuanto a tamaño, patrón de coloración del plumaje y coloración. Los estudios filogenéticos realizados para los pípridos siempre muestran a Dixiphia cercanamente relacionada con el género Pipra el cual es parafilético (Prum 1994, Ohlson 2013).
Pipra
El género Pipra se ha caracterizado por sus múltiples eventos de hibridación en su mayoría intragenéricos que involucran a las especies P. aureola, P. erytrocephala, P. filicauda, P. coronata, P. exquisita, P. serena, P. fasciicauda y P. pipra; Stotz (1993) reporta el híbrido entre P. coronata y P. serena argumentando que las combinación de la poco común presencia de uno de los parentales en la zona y el gran parecido existente entre los leks de estas dos especies ayudan a que se lleve a cabo la hibridación. En este genéro existen casos sumamente interesantes donde especies hibridan con individuos de otro género, y escenarios en los cuales especies del mismo género se solapan ampliamente en su distribución sin aparente hibridación, lo cual permite la discusión acerca de cuáles son los mecanismos ecológicos, fisiológicos o comportamentales que permiten o evitan la hibridación entre especies; otro punto es que por lo general los casos de hibridación se dan entre miembros de distintos géneros o miembros de superespecies como lo propone Stotz (1993) lo cual puede ser visto como improbable debido al gran tiempo de divergencia que puede existir entre distintos géneros, sin embargo los géneros de la familia Pipridae están clasificados de acuerdo a caracteres sexuales secundarios de los machos por lo que los parentales de los cruces intergenéricos pueden no estar necesariamente lejanamente relacionados. Los estudios filogenéticos del género Pipra siempre indican que este es polifilético, lo cual concuerda con la gran cantidad de casos de hibridación encontrados y nos permite decir que el origen del género no se encuentra ligado a un solo ancestro común sino a diferentes episodios de introgresión que muy seguramente conllevaron ventajas adaptativas a miembros de la especie, sin embargo a la fecha no existen publicaciones que soporten esta hipótesis (Ohlson 2013).
Manacus
Diferentes estudios sobre la biogeografía del género Manacus, ecología reproductiva y zonas híbridas sugieren una compleja interacción entre diferenciación alopátrica, hibridación y selección sexual en la evolución genotípica y fenotípica de las cuatro especies de este grupo, hasta el momento se han reportado tres zonas de contacto entre estas cuatro especies; al oeste de Panamá, un zona estrecha de introgresión une a M. candei y M. vitellinus, las formas introgresadas en esta región han sido tratadas como distintas especies, M. cerritus (Helmayr 1929), sin embargo análisis genéticos permitieron confirmar que .M. cerritus es un híbrido producto de este cruce (Parsons et al 1993, Brumfield 1999); las otras zonas híbridas corresponden al solapamiento es las distribuciones de M. vitellinus al oeste de Colombia y M. manacus más hacia el oriente y la zona que corresponde a la costa pacífica donde también se sabe que existe zona de hibridación, sin embargo a la fecha no se ha realizado un estudio detallado de estas zonas (Brumfield 2001), el aspecto quizás más llamativo de estas zonas híbridas tiene que ver con la selección sexual y la evolución de este grupo, debido que según Brumfield (2001a), (2001b), Stein (2006) M. vitellinus, único miembro de estas zonas que tiene la garganta de coloración amarilla intensa surgió a partir de las poblaciones de M. candei y debido a que las hembras de M. candei (garganta blanca) prefieren los machos de garganta amarilla presentes en los leks, la población de M. vitellinus se ha establecido en gran parte de la región pacífica y parte de Panamá, sin embargo debido a que la coloración amarilla es una autapomorfia que no permite separar los grupos, M. vitellinus no puede ser considerada una especie separada. Además de lo anterior, las revisiones de Parkes (1961) y Stotz (1993) reportan híbridos entre M. manacus y Pipra aureola, Pipra erytrocephala y Pipra filicauda a partir de características de coloración en el plumaje, sin ningún indicio de existencia de una zona híbrida, estos eventos parecen ser ocasionales.
Partiendo de que la familia Pipiridae contiene 15 géneros y que 7 de ellos contienen especies que se han reportado involucradas en eventos de hibridación, entonces es posible afirmar que la hibridación puede haber jugado un papel importante en la diversificación de este grupo, no obstante y como se ha repetido a lo largo del escrito, son necesarios muchos estudios que permitan caracterizar las distintas zonas híbridas existentes entre los géneros y entre especies de la familia con el fin de poder dilucidar las condiciones que son necesarias para el mantenimiento de las zonas.
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Autor:
Christian Camilo Morales Lugo
Universidad del Tolima
Facultad de Ciencias Básicas
Programa de Biología
Ibagué, Colombia
2015