Prevalencia de Infección Cervicovaginal por Chlamydia Trachomatis en Población Femenina de la Ciudad de Cuernavaca, Morelos
Enviado por calderon07
- Sitio de estudio
- Obtención de la muestra y transporte
- Medios de cultivo
- Identificación de C. Trachomatis
- Metodología del análisis
Las clamidias son un grupo de bacterias genéticamente diverso que presenta un ciclo de desarrollo intracelular único. El espectro de las manifestaciones clínicas de las infecciones causadas por Chlamydia trachomatis en la mujer incluye cervicitis, síndrome uretral agudo, enfermedad inflamatoria pélvica, salpingitis y el riesgo de exposición del recién nacido al pasar a través de un canal infectado y desarrollar conjuntivitis de inclusión y/o neumonía. Con objeto de conocer la prevalencia de las infecciones cervicovaginales causadas por C. trachomatis en población femenina de la ciudad de Cuernavaca, Morelos, se estudiaron 2 407 mujeres sexualmente activas, en edad reproductiva y aparentemente sanas en tres colonias suburbanas de esa ciudad. A cada mujer se le tomó una muestra cervical que se cultivó en células McCoy. La identificación de la bacteria se realizó utilizando anticuerpos monoclonales fluorescentes (Microtrak, Syva. Palo Alto, California). En 97 de ellas se aisló C. trachomatis con una prevalencia de 4.02 por ciento. La gran mayoría de las mujeres no tenía una signología lo suficientemente aparente como para solicitar consulta médica. La leucorrea fue la manifestación clínica más frecuente en 47 de las pacientes infectadas.
Palabras Clave: Chlamydia trachomatis, infección cervicovaginal
ABSTRACT
The chlamydie are a genetically diverse group of bacteria with a unique intracellular development cycle. The spectrum of clinical manifestations of Chlamydia trachomatis infections in the female includes cervicitis, acute urethral syndrome, pelvic inflammatory disease, salpingitis and the risk of exposure of infants born through an infected birth canal who may develop inclusion conjunctivitis and/or pneumonia. In order to determine the prevalence of cervicovaginal infections caused by C. trachomatis in female population in Cuernavaca, Morelos, we studied 2 407 sexually active women from a suburban area. Genital specimens were collected from each woman and cultured in McCoy cell monolayers. Detection of the bacteria was done by staining with fluorescein-conjugated monoclonal antibodies (Syva Microtrak, Palo Alto CA). 97 of them were culture-positive for C. trachomatis, with and overall prevalence of 4.02 per cent. The most important clinical symptom observed in 47 of the infected patients was an increased or altered vaginal discharge.
Key Words: Chlamydia trachomatis, cervicovaginal infection
Los organismos pertenecientes al género Chlamydia son bacterias intracelulares obligadas. (1) De las tres especies del género (C. trachomatis, C.psittaci y C. pneumoniae), C. trachomatis es la que se encuentra con mayor frecuencia en diversos países. Además, es el agente causal más importante de enfermedades de transmisión sexual (ETS) en sociedades industrializadas, (2,3) y en los países en desarrollo es una causa frecuente de ceguera. (4)
En la mujer en etapa reproductiva, la infección endocervical por C. trachomatis representa un problema de salud pública. C. trachomatis infecta el endocérvix de la mujer y puede ser una causa de cervicitis mucopurulenta. (5) La infección se expande frecuentemente a la uretra dando como resultado un síndrome uretral agudo. (6) Las consecuencias clínicas más severas de la infección genital por clamidias son la endometritis y la salpingitis. (7) Este tipo de infección puede ocurrir en una gran proporción de mujeres, aún en ausencia de manifestaciones clínicas, y puede conducir al desarrollo de enfermedad inflamatoria pélvica, que frecuentemente requiere hospitalización. Además, la salpingitis puede causar obstrucción o disfunción del sistema de transporte oviductal, dando como resultado infertilidad involuntaria o embarazos ectópicos. (8) La prevalencia de C. trachomatis en diversos estudios varía del 3 al 5 por ciento en mujeres asintomáticas que asisten a clínicas de planificación familiar, aumentando a cifras mayores del 20 por ciento en las clínicas de ETS. (9-11) En mujeres embarazadas, se han informado prevalencias de entre 2 y 26 por ciento, (12, 14) que adquieren importancia cuando se considera que aproximadamente 60 al 70 por ciento de los recién nacidos que atraviesan un canal cervical con C. trachomatis, pueden adquirir la infección durante el nacimiento. (7,15) Uno de cada tres recién nacidos expuestos desarrollan conjuntivitis de inclusión y uno de cada seis puede desarrollar neumonía caracterizada por dificultad respiratoria y taquipnea, que en algunos casos requiere de ventilación asistida. (16,17)
Debido a la relativa dificultad para establecer el diagnóstico de la infección (ya que la metodología de laboratorio es técnicamente demandante y costosa), se desconoce el impacto que tienen las infecciones genitales causadas por C. trachomatis en países como el nuestro.
El presente estudio se llevó a cabo con el objeto de establecer la prevalencia de infección cervicovaginal por C. trachomatis en una población de mujeres en edad reproductiva, con bajo riesgo de adquirir ETS y sexualmente activas de la ciudad de Cuernavaca, Morelos, utilizando cultivo celular como método estándar para el reconocimiento de la bacteria.
Durante el periodo de enero de 1990 a septiembre de 1991, se estudió la población localizada en la parte poniente de la ciudad de Cuernavaca, Morelos, que abarca tres colonias suburbanas adyacentes con características socioeconómicas similares: Lagunilla, Ampliación Lagunilla y Benito Juárez.
El censo realizado antes del estudio, con ayuda de trabajadoras sociales del Instituto Nacional de Salud Pública (INSP) reveló una población total de 8 627 habitantes con la siguiente distribución: Lagunilla, 4 270 habitantes con 1 270 mujeres en edad reproductiva (consideradas entre 15 y 45 años de edad) y sexualmente activas; Ampliación Lagunilla, 1 677 habitantes con 475 mujeres de entre 15 y 45 años, y Benito Juárez, con 2 750 habitantes y 759 mujeres en edad reproductiva.
Después de la explicación del estudio y de haber obtenido su consentimiento por escrito para participar en él, las pacientes acudieron al consultorio ginecológico ubicado en el Hospital Civil de la misma ciudad, en donde personal calificado del INSP realizó la historia clínica de la paciente, haciendo énfasis en edad, menarca, inicio de vida sexual, pareja fija u ocasional, infecciones urogenitales previas, utilización de algún método anticonceptivo y sus repercusiones, tabaquismo y otras adicciones, embarazos, abortos y mortinatos. Posteriormente, se tomó una muestra endocervical para el aislamiento en cultivo de C. trachomatis. Se excluyeron del estudio a las mujeres que voluntariamente decidieron no participar, a las que no habitaban en alguna de las tres colonias, a las mujeres embarazadas, aquéllasque recibieron tratamiento antimicrobiano por algún motivo durante las semanas previas a la toma de la muestra y las que estaban menstruando el día de su cita. En los últimos dos casos, se programó una fecha diferente para la toma de la muestra. Asimismo, las mujeres embarazadas fueron incluidas en otro proyecto de riesgo perinatal de infección.
Obtención de la muestra y transporte
La toma del exudado endocervical se realizó con ayuda de un espejo vaginal estéril a través del cual se introdujeron tres hisopos de algodón estériles. El primero se utilizó para realizar examen en fresco y reconocer la presencia de Trichomonas vaginalis y exudado mucopurulento o leucorrea. El segundo se empleó para realizar un tinción de Gram y reconocer células guía, pseudomicelios, inflamación (caracterizada por la presencia de más de 5 leucocitos polimorfonucleares por campo de 40X) y diplococos Gram negativos. Una vez eliminada la secreción ectocervical, se introdujo el tercer hisopo, rotándolo en la zona de transición escamocolumnar del endocérvix. El hisopo se sumergió en un tubo de 13X100 mm que contenía medio de transporte para clamidias. El tubo se mantuvo a 40oC por no más de seis horas hasta su llegada a las instalaciones del INSP, donde se realizó el procedimiento para cultivo e identificación de la bacteria. Tanto la tinción de Gram como el examen en fresco para la búsqueda de tricomonas, levaduras, células guía y diversos morfotipos bacterianos (vaginosis bacteriana), se realizaron en el consultorio, y sus resultados se obtuvieron antes de que la paciente saliera del mismo. La exploración ginecológica se aprovechó para observar las características de la mucosa cervical y reconocer la presencia de sangrado, leucorrea, ectropión (eversión de la mucosa cervical), edema, úlceras genitales y presencia de dispositivo intrauterino.
Medio de transporte para clamidias (mtc) Medio mínimo esencial Eagle (Gibco, Estados Unidos), al cual se le añadió suero fetal bovino (Gibco, Estados Unidos) al 10 por ciento, gentamicina 10 mg/ml y anfotericina B 1 mcg/ml. Se distribuyeron 2 ml en tubos de 13X100 y se mantuvieron en refrigeración por un periodo no mayor de 30 días.
Medio de crecimiento para células McCoy (MCC). Medio mínimo esencial (Gibco, Estados Unidos), más suero fetal bovino (Gibco, Estados Unidos), glutamina (Gibco, Estados Unidos) 200 mM, gentamicina 10 mg/ml y NaHCO3 al 5 por ciento.
Medio de crecimiento para clamidias (MCLAM). Contiene lo mismo que el MCC más cicloheximida (Sigma, Estados Unidos) 2 mg/ml y glucosa al 10 por ciento. Aislamiento de C. trachomatis
La metodología descrita por Ripa y Mardh (18) para el aislamiento de C. trachomatis, con algunas modificaciones, se describe a continuación.
Se utilizaron placas de 24 pozos (Costar) estériles a las cuales se les colocaron cubreobjetos redondos de 12 mm de diametro estériles. En cada pozo se inoculó una concentración de 125 000 a 250 000 células McCoy/ml (fibroblastos de ratón, Center for Diseases Control, Atlanta, GA) de tal forma que a las 24 horas de incubación a 37oC y con 5 por ciento de CO2 se obtuviera una monocapa homogénea de células. Se eliminó el medio de cultivo de la monocapa y se sustituyó con 0.2 ml de la muestra clínica previamente agitada vigorosamente. Se incluyeron un control negativo (0.2 ml de MCC) y uno positivo (0.2 ml de C. trachomatis serotipo D previamente amplificado) por cada placa de 24 pozos. La placa se centrifugó a 3 000 RPM durante 1 hora a 37oC para facilitar el contacto de las bacterias con las células. Inmediatamente después, se agregó a cada pozo 1 ml de MCLAM. La placa se incubó a 37oC durante 72 horas en presencia de 5 por ciento de CO2.
Identificación de C. trachomatis
Después del periodo de incubación, se eliminó el medio de cultivo de cada pozo y se fijaron las células con 1 ml de metanol durante 5 minutos. Los cubreobjetos se sacaron de los pozos, se secaron a temperatura ambiente y se sometieron a tinción con anticuerpos monoclonales conjugados con fluoresceína (Microtrak, Syva. Palo Alto, CA), siguiendo las instrucciones del fabricante. Las inclusiones de C. trachomatis se identificaron con un microscopio de fluorescencia (Diaplan, Leitz) a un aumento de 63X como estructuras redondas u ovaladas, color verde intenso, localizadas en el citoplasma de la célula, generalmente deformándola por su tamaño. El hallazgo de una sola inclusión se consideró como cultivo positivo.
Todas las pacientes con aislamientos positivos fueron manejadas en otro protocolo para el tratamiento, vigilancia y seguimiento de su infección.
Se utilizó la t de Student para comparar los promedios obtenidos en las muestras por contrastar (datos cuantitativos y promedios de aislamiento de cepas).
Se estudió un total de 2 407 mujeres sexualmente activas entre 15 y 45 años de edad, de las cuales 97 (4.0%) presentaron aislamiento positivo para C. trachomatis. El promedio de edad de las mujeres positivas fue de 25 ¤ 2.3 años; el de las negativas fue de 26 ¤ 3.2 años. El 80 por ciento de las mujeres estudiadas se dedica a labores del hogar y 20 por ciento son empleadas (obreras) dentro de la ciudad. No se encontró diferencia en relación a la menarca entre positivas y negativas. El inicio de la vida sexual fue a los 16 ¤ 1.9 años para las negativas y de 13 ¤ 2.7 para las positivas. El antecedente de manifestaciones urogenitales (disuria, urgencia y frecuencia a la micción, leucorrea, dolor y pesadez pélvica) fue de 2 ¤ 1.2 episodios por año para las negativas, comparado con 5 ¤ 2.0 en las positivas.
No fue posible documentar en el grupo total presencia previa de ETS. El 25.8 por ciento de las mujeres infectadas declaró haber tenido por lo menos dos parejas sexuales durante el último año precedente a la toma de la muestra; en el grupo de negativas sólo el 14.7 por ciento reconoció más de una pareja sexual en el mismo lapso.
El promedio general de hijos fue de 2 ¤ 1.6. El parto pretérmino (menos de 37 semanas de gestación) se documentó en 145/2310 (6.3%) de las negativas y en 11/97 (11.3%) de las positivas. La prematurez (menos de 2500 g de peso y menos de 37 semanas de gestación) se presentó en 124/2310 (5.3%) en el grupo de negativas y en 9/97 (9.3%) de las positivas. Estos últimos datos correspondieron al último embarazo y parto de cada individuo. No fue posible documentar en la muestra de estudio la frecuencia de abortos, mortinatos, esterilidad, embarazos ectópicos, presencia de fiebre postparto, infecciones perinatales o enfermedad pélvica inflamatoria.
Los métodos anticonceptivos utilizados por la población no infectada fueron: dispositivo intrauterino (DIU) en 651/2310 (28.1%), salpingoclasia en 582/2310 (25.1%), hormonales orales en 289/2310 (12.5%), hormonales inyectables en 73/2310 (3.1%) preservativo en 73/2310 (3.1%), ritmo menstrual en 49/2310 (2.1%) y ninguno en 593/2310 (25.6%). En las mujeres positivas a clamidia, 38/97 (39.1%) emplearon DIU, 33/97 (34%) hormonales orales y 26/97 (27%) no utilizaron procedimiento anticonceptivo alguno.
Cincuenta mujeres (51.5%) colonizadas con C. trachomatis se encontraban totalmente asintomáticas. Las manifestaciones más sobresalientes (signos clínicos) fueron leucorrea en 47/97 (48.5%), ectropión y cervicitis mucopurulenta con superficie friable y de fácil sangrado al raspar con el hisopo en 35/47 (74.5%). Estas pacientes únicamente referían al interrogatorio intencionado, molestia por la leucorrea y prurito, lo cual obviamente no justificaba asistir a consulta ginecológica.
Además de la presencia de C. trachomatis en las 97 mujeres positivas, se demostró en el examen en fresco la coincidencia de T. vaginalis en 7/97 (7.2%) y 2/97 tenían C. albicans. Los criterios de vaginosis bacteriana: pH ácido, presencia de células guía, ausencia de proceso inflamatorio y presencia de morfotipos corineformes, se observaron en 13/97 (13.4%). No se documentó en ninguna muestra la presencia de N. gonorrhoeae.
En las mujeres negativas al cultivo de C. trachomatis se observó presencia de T. vaginalis en 161/2 310 (6.9%); 76/2 310 (3.2%) presentaron C. albicans y en 342/2 310 (14.8%) se cumplieron los criterios de vaginosis bacteriana. Otros hallazgos obtenidos en este grupo de mujeres negativas al cultivo del patógeno en estudio fueron presencia de leucorrea asintomática en 873/2 310 (37.7%), ectropión con cervicitis en 25/2310 (1.0%) y friabilidad con sangrado mínimo al momento de la toma de la muestra en 108/2310 (4.7%) (cuadro I).
En el laboratorio, el número de inclusiones de C. trachomatis que se observó varió de 1 hasta 46 por cubreobjeto examinado. En el 15 por ciento de las muestras sembradas se observó toxicidad y/o contaminación caracterizada por la acidificación del medio y destrucción de la monocapa celular 24 horas después de la inoculación. Para evitar este error, se diluyó otra alicuota de la muestra original en medio mmc y se inoculó nuevamente en monocapa de células frescas. No hubo necesidad de pases múltiples.
Chlamydia trachomatis es el patógeno más común que se aisla en la infección del tracto genital femenino y es quizá el agente más prevalente de las infecciones adquiridas por contacto sexual. La presencia de infección endocervical durante la vida sexual activa y la etapa reproductiva, representa un alto riesgo de contagio potencial para la pareja sexual, así como una variedad de infecciones en la misma persona, como cervicitis mucopurulenta, salpingitis, endometritis, vulvovaginitis, infecciones intercurrentes durante el parto que pueden extenderse al recién nacido o bien ser causa de secuelas que propician esterilidad, embarazo extrauterino o enfermedad pelvica inflamatoria. (19)
En este estudio se encontró una prevalencia similar a la informada para población asintomática en sociedades industrializadas, considerada de bajo riesgo para la adquisición y transmisión de ETS.
La diferencia en edades entre los resultados de Estados Unidos (19) y los de este trabajo pueden ser explicadas en base a lo temprano del inicio de la actividad y el mayor número de parejas sexuales. Asimismo, la presencia de cervicitis mucopurulenta es un factor de riesgo importante y un dato para sospechar la presencia del patógeno. (20) En general, los criterios demográficos y clínicos establecidos en otras publicaciones (20, 21) coinciden con lo que se observó en esta investigación. La gran mayoría de las mujeres tenía un curso asintomático, situación que debe ser tomada en cuenta para poder documentar la presencia de C. trachomatis.
Al analizar las semejanzas y diferencias al interior del grupo de población estudiada (cuadro I), se puede observar que hay algunos aspectos diferenciales entre las mujeres que fueron positivas en el cultivo de la bacteria en comparación con el grupo de negativas. Así, puede afirmarse que una mujer que ha iniciado tempranamente su vida sexual, que ha tenido antecedentes urogenitales, que tiene varias parejas sexuales y que presenta cervicitis mucopurulenta al examen ginecológico, tiene un riesgo importante de estar colonizada con C. trachomatis. Los datos retrospectivos son menos consistentes. Sin embargo, al considerar el parto pretérmino, la prematurez y el método anticonceptivo en el año previo al estudio o bien en el último embarazo, se aprecia que las diferencias son significativas. Estos datos han sido observados en otras investigaciones prospectivas. (22, 23)
La presencia de otras ets facilita y aumenta el riesgo de infección por C. trachomatis, ya que las alteraciones en el epitelio escamocolumnar propician la entrada de los cuerpos elementales y el establecimiento de la infección. Sin embargo, en este estudio, C. trachomatis se recuperó en los mismos por cientos de mujeres con o sin la presencia de T. vaginalis, C. albicans o vaginosis bacteriana. Esta situación ha sido observada en otras poblaciones. (24)
En nuestra población es imposible obtener información directa sobre la presencia actual o previa de algunas enfermedades venéreas. Esto se complica aún más por la ausencia de programas oficiales o privados que permitan comprobar en forma contundente la presencia de algunas ETS. Los diagnósticos generalmente son realizados únicamente en base a los hallazgos clínicos y obviamente el tratamiento tiene un alto grado de empirismo.
El asilamiento de C. trachomatis en cultivo celular sigue siendo el método más sensible y específico para la identificación de esta bacteria, ya que cada cuerpo elemental que es liberado por la célula huésped da origen a una o varias inclusiones fácilmente observables, dando un efecto de ampliación en el reconocimiento del microorganismo.
Sin embargo, no es un método estándar perfecto, ya que un sólo cultivo reconoce entre 70 y 80 por ciento de los casos. (25) Este procedimiento es el ideal para establecer la prevalencia de infección en poblaciones de bajo riesgo para adquirir ETS. Por ahora se reconoce como el estándar para valorar otras técnicas, tales como la fluorescencia directa, en donde se utilizan anticuerpos monoclonales (Microtrak Syva), o alguna variante de elisa (Chlamydiazyme). (25) Estos recursos diagnósticos no han sido validados adecuadamente para establecer la frecuencia de infección en población abierta. Su utilidad se limita a casos individuales.
Es de particular interés tomar en cuenta el número de pacientes asintomáticas que fueron reconocidas; ellas representan una fuente potencial de infección para su pareja sexual.
C. trachomatis no es parte de la flora bacteriana del tracto genital femenino. Su presencia implica daño y riesgo de complicaciones. Por el momento, la tecnología necesaria para establecer el diagnóstico es de elevado costo, consume demasiado tiempo y requiere de equipo y personal especializado. Por esto, estudios como el presente no pueden ser realizados en forma rutinaria. Sin embargo, factores como el número de parejas sexuales, antecedentes urogenitales y empleo de anticonceptivos orales, así como hallazgos clínicos de cervicitis mucopurulenta y fragilidad capilar, son indicadores útiles para la búsqueda intencionada de C. trachomatis en estas mujeres empleando cultivo o métodos alternativos de detección del antígeno de acuerdo a las posibilidades de cada laboratorio. La detección y tratamiento oportunos de éstas infecciones evitará la diseminación de casos y disminuirá el riesgo de complicaciones asociado con ellas.
Solicitud de sobretiros. QFB Gabriela Echániz Avilés, Apartado Postal 222-Centro, 62000 Cuernavaca, Morelos, México.
Fecha de recibido: 13 de diciembre de 1991 – Fecha de aprobado: 14 de enero de 1992
Centro de Investigaciones sobre Enfermedades Infecciosas, Instituto Nacional de Salud Pública, Cuernavaca, Morelos, México.
REFERENCIAS
1. Ward ME. The chlamydial development cycle. En: Barron AL, ed. Microbiology of Chlamydia. Florida, USA.: CRC Press Inc. 1988:71-95.
2. Schachter J, Hanna L, Hill EC y col. Are chlamydial infections the most prevalent venereal disease? J Am Med Assoc 1975;231:1252-1256.
3. Bowie WR, Jones H. Acute pelvic inflammatory disease in out-patients: association with Chlamydia trachomatis and Neisseria gonorrhoeae. Ann Int Med 1981;95:685-688.
4. Shachter J. Chlamydial infections. N Engl J Med 1978;298:428-435, 490-495, 540-549.
5. Brunham RC, Paavonen J, Stevens CE, Kiviat N, Kuo C, Holmes KK. Mucopurulent cervicitis -the ignored counterpart in women of urethritis in men. N Engl J Med 1984;311:1-6.
6. Stamm WE, Wagner KF, Amsel R, Alexander ER, Turck M, Counts GW, Holmes KK. Causes of the acute urethral syndrome in women. N Engl J Med 1980;303:409-415.
7. Shachter J, Grossman M. Chlamydial infections. Ann Rev Med 1981;32:45-61.
8. Paavonen J, Teisala K, Heinonen PK y col. Microbiological and histopathological findings in acute pelvic inflamatory disease. Br J Obstet Gynecol 1987;94:454 460.
9. Hilton AA, Richmond SJ, Milne JD, Hindley F, Clarke SKR. Chlamydia in the female genital tract. Br J Vener Dis 1974;50:1-10.
10. Oriel JD, Johnson AL, Barlow D, Thomas BJ, Nayyar K, Reeve P. Infection of the uterine cervix with Chlamydia trachomatis. J Infec Dis 1978;137:443-451.
11. Mumtaz G, Mellars BJ, Ridgway GL, Oriel JD. Enzyme immunoassay for the detection of Chlamydia trachomatis antigen in urethral and endocervical swabs. J Clin Pathol 1985;38:740-742.
12. Hammerschlag MR, Anderka M, Semine DZ, McComb D, McCormack WM. Prospective study of maternal and infantile infection with Chlamydia trachomatis. Pediatrics 1979;64:142 148.
13. Hardy PH, Hardy JB, Nell EE, Graham DA, Spence MR, Rosenbaum RC. Prevalence of six sexually transmitted disease agents among pregnant inner-city adolescents and pregnancy outcome. Lancet 1984;ii:333-337.
14. Sweet RL, Landers DV, Walker C, Chachter J. Chlamydia trachomatis infection and pregnancy outcome. Am J Obstet Gynecol 1987;156:824-833.
15. Schachter J, Holt J, Goodner E, Grossman M, Sweet R, Mills J. Prospective study of chlamydial infection in neonates. Lancet 1979;2:377-379.
16. Attenburrow AA, Baker CM. Chlamydial pneumonia in the low birth weight neonate. Arch Dis Child 1985;60:1169-1172.
17. Schachter J. Overview of human diseases. En: Barron AL, ed. Microbiology of Chlamydia. Florida, USA.: CRC Press Inc, 1988:153-165.
18. Ripa KT, Mardh PA. Cultivation of Chlamydia trachomatis in cycloheximide-treated McCoy cell. J Clin Microbiol 1977;6:328-331.
19. Stamm WE, Holmes KK. Chlamydia trachomatis infections of the adult. En: Holmes KK, Mardh PA, Sparling PF, Wiesner PJ, ed. Sexually transmitted diseases. New York: McGraw-Hill, 1990:181-194.
20. Handsfield HH, Jasman LL, Roberts PL, Hanson VW, Stamm WE. Criteria for selective screening for Chlamydia trachomatis infection in women attending family planning clinics. J Am Med Assoc 1986;255:1730-1734.
21. Plummer FA, Ngugi EN. Prostitutes and their clients in the epidemiology and control of sexually transmitted diseases. En: Holmes KK, Mardh PA, Sparling PF, Wiesner PJ, ed. New York: McGraw-Hill, 1990:71-76.
22. Martin DH. Prematurity and perinatal mortality in pregnancies complicated by maternal Chlamydia trachomatis infections. JAMA 1982;247:1585-1587.
23. Martus J. Relationships of vaginal Lactobacillus sp, cervical Chlamydia trachomatis and bacterial vaginosis with preterm birth. Obstet Gynecol 1988;71:89-91.
24. Wolner-Hanssen P, Krieger JN, Stevens CE y col. Vaginal trichomoniasis: a cross-sectional study of clinical manifestations, adjusting for effects of coinfection in randomly selected STD clinic women. JAMA 1988.
25. Barnes RC. Laboratory diagnosis of human chlamydial infections. Clin Microbiol Rev 1989;2:119-136.
SALUD PUBLICA DE MEXICO MAYO – JUNIO DE 1992, VOL. 34, N°.3
Ernesto Calderón-Jaimes, M.C.
Gabriela Echániz-Avilés,Q.F.B.
Noemí Carnalla-Barajas, Lic. en Biol.
Araceli Soto Noguerón, Lic en Biol.
Aurelio Cruz-Valdéz, M. C.
Rodolfo Gatica-Marquina, M.C.