Adaptaciones ecológicas y sus implicaciones en la divergencia de los cantos

Las condiciones ambientales a las que están sujetos los individuos están directamente relacionadas con la distribución que estos presentan, tales distribuciones son el resultado de la interacción de procesos que actúan a través de muchas escalas de tiempo, para poder entender como tuvo lugar la disposición actual de los individuos, se hace necesario una integración de los diversos conceptos básicos de la teórica ecológica y evolutiva (Pulliam 2000). Las distintas condiciones ambientales a las que están sometidos organismos de una misma especie, cuya distribución es amplia, o cuya distribución varía entre poblaciones, puede generar que estos estén expuestos a diferentes presiones de selección natural, estas presiones de selección podrían promover variación en diferentes caracteres que están relacionados con la elección de pareja, llevándolas a un aislamiento reproductivo y con esto a un proceso de especiación (Nosil 2012)(Seddon 2005). Ejemplo de esto son las propiedades del canto en las aves las cuales pueden jugar un papel crucial en el aislamiento reproductivo, pues pueden evolucionar como resultado de la selección directa impuesta por el ruido del ambiente o la propagación del sonido dependiente del hábitat (Slabbekoorn 2002 a). Las causas de variación intraespecífica en las señales auditivas son diversas e incluyen las características físicas del hábitat en la transmisión del sonido, el ruido del ambiente, el cual puede interferir en la detección de las señales acústicas y la transmisión efectiva de la información (Slabbekoorn 2002 b). La hipótesis de adaptación acústica relaciona los cantos de las especies con las propiedades del hábitat y predice que estas características del hábitat, tales como el ruido de fondo, podrían estar llevando a que las señales auditivas maximicen su relación señal-ruido para evitar el enmascaramiento de la información acústica (Boncoraglio 2007)). Por lo tanto, hábitats con diferente intensidad o ruido ambiental deben promover la evolución divergente de los rasgos en los cantos (Vargas 2014 a). El objetivo de esta revisión es mostrar la importancia de las propiedades del hábitat en la determinación de ciertas características de los animales, en este caso en las señales acústicas de los individuos, las cuales juegan un papel muy importante en el reconocimiento de conespecifícos y heteroespecificos.

Distribución de las especies

Como se mencionó anteriormente la distribución de las especies se debe a la interacción de varios factores de tipo evolutivo y ecológico, se ha reportado por ejemplo que las montañas son un punto de alta diversidad, especialmente en el trópico (Orme 2005). Una explicación a este patrón de repartición de las especies es una tolerancia térmica más estrecha y mayor estratificación en las montañas tropicales, lo que posibilita diferentes asociaciones climáticas, siendo escenarios propicios para hablar de especiaciones parapátrica y alopátrica (Cadena 2011; Gonzales 2011). La especiación parapátrica, es aquella que tiene lugar cuando una población tiene una distribución continúa a lo largo de un gradiente ambiental, que indica que puede estar llevando a una selección divergente con presencia de flujo de genes en la población, en un trabajo realizado por Caro et al en el 2013, ponen a prueba la hipótesis de especiación ecológica en parapátria a lo largo de un gradiente de elevación presente en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), en Henicorhina leucophris un ave tropical. Ellos realizaron un trabajo integrativo que incluye análisis de las vocalizaciones, análisis morfológicos, genéticos y de datos comportamentales que ponen a prueba esta hipótesis. Lo que encontraron en primer lugar es que los individuos que pertenecen a rangos altitudinales altos, difieren morfológicamente de aquellos pertenecientes a rangos altitudinales bajos, ya que los primeros presentan un tamaño corporal menor, al igual que una menor medida en el pico; tales relaciones morfológicas entre en el tamaño del cuerpo y las características del canto han sido bien establecidas en diferentes trabajos de bioacústica (Fletcher 2014), esto se traduce a que individuos de menores tallas corporales cantaran a frecuencia más altas en comparación a individuos grandes que cantaran a bajas frecuencias (Figura1). Este cambio en las propiedades del canto resultado de la variación morfológica, llevaría a pensar que los individuos también cambian la forma en que perciben y responden a estas señales acústicas, es ahí donde entran la parte comportamental de este estudio, con los experimentos de playback. Los experimentos de Playback consisten de manera muy general en reproducir cantos de los individuos y mirar la respuesta de estos ante este estímulo; en esta investigación en la SNSM, ellos realizaron tres experimentos; los primeros dos comparando la respuesta comportamental de territorialidad en machos de altas elevaciones (2270-2810 m) y bajas elevaciones (1110-1360) con cantos de la elevación a la que pertenecían y con cantos de diferente elevación (Es decir se hicieron ensayos para aves de bajas elevaciones, con grabaciones de bajas elevaciones y de altas elevaciones. De igual manera para aves de altas elevaciones). El tercer experimento compaba las respuestas comportamentales a los cantos provenientes de altas elevaciones y bajas elevaciones en poblaciones de machos que se encuentran en el medio del rango altitudinal. Los resultados de este experimento demostraron que las aves responden significativamente más fuerte a cantos provenientes de su propia elevación, lo que pone en consideración que estas diferencias en los cantos podrían ser adaptativas, ya que la estructura de la vegetación varía conforme cambia el rango altitudinal, generando variación en la capacidad de propagación del sonido, además del hecho de que los ensambles animales en los diferentes rangos altitudinales conducirían a una variación entre los niveles de interferencia. Estos resultados llevarían a insinuar la posibilidad de un emparejamiento selectivo, como un primer paso para el aislamiento reproductivo en las poblaciones que se encuentran a diferentes rangos altitudinales.

La especiación alopátrica a la cual se le atribuye gran parte de los procesos de diversificación de las especies que encontramos en el trópico, tiene lugar por medio de eventos vicariantes o de dispersión, resultando ser un buen modelo que permite evidenciar variaciones en las señales acústicas de las poblaciones de una misma especie. En un trabajo realizado por Danner y colaboradores en el 2011, examinan las preferencia tanto de machos como de hembras frente a los cantos de poblaciones de Zonotrichis capensis que se encuentran separadas por veinticinco kilómetros de distancia; es de resaltar en este trabajo el hecho de que llevaran los experimentos de playback de los machos, aparte de las hembras, lo que permite poner en manifiesto las respuestas de las hembras a la hora del cortejo, ya que estas son las que escogen al macho, es decir son las encargadas del emparejamiento selectivo. Además por el hecho de que este tipo de trabajos donde se evalúa la preferencia de las hembras por cantos de su población en comparación a cantos de otra población son raros. Las vocalizaciones son importantes ya que están implicados en la elección de pareja y en el aislamiento reproductivo, como ya se había resaltado anteriormente; asimismo la falta de reconocimiento por parte de las hembras o su preferencia por dialectos de otras poblaciones, puede servir como un mecanismo de aislamiento precigótico, por lo tanto, la respuestas de la hembras podrían ser una medida informativa de aislamiento reproductivo entre poblaciones alopátricas (Geberzahn 2010). Lo que ellos encontraron es que las hembra de Z. capensis tienen preferencias por el dialecto de su canción local, en comparación a todos lo demás dialectos probados, para ambas poblaciones hubo mayor respuesta a la solicitud de cópula en dialectos locales; en cuanto a los machos se encontró que muestran respuestas territoriales agresivas para todos los individuos de su población independientemente del origen de su dialecto, esto refleja que la percepción de los machos y hembras en relación con los cantos varia, a esto se le suma el hecho de que los machos normalmente presentan una respuesta agresiva ante los cantos de individuos de su propia especie, como a individuos de otras especie. De ahí radica la importancia de la validez externa en este tipo de experimentos, ya que, es necesario asegurar que las respuestas que se den por parte de los individuos son generadas por el estímulo provocado por el investigador y no por otro factor externo (Kroodsma 1989). Para este caso en particular no se tuvo en consideración poner a prueba dialectos de otras especies que conviven en el mismo hábitat con Z. capensis, lo cual hubiera podido demostrar que esta respuesta territorial se da ante cualquier individuo que represente una amenaza, y no como una respuesta a la defensa de sus hembras. Lo importante de este artículo es que provee una evidencia del aislamiento reproductivo precigótico en las poblaciones.

Hipótesis de Adaptación Acústica

La comunicación eficiente es necesaria para que se lleven a cabo varios aspectos del comportamiento animal, que ya se han tratado anteriormente, la eficiencia en la comunicación predice una mejora en el fitness del comunicador, pero esta eficiencia en las canciones y vocalizaciones implica un costo para el mismo (Thomas 2002) . El costo energético de este varía de acuerdo a las características de los cantos como duración, intensidad y frecuencia de la señal acústica, estas a su vez se ven modificado por las características del hábitat que definen la propagación del sonido en el medio (Irwin 2000). Trabajos como el realizado por Vargas-Salinas y colaboradores en el 2014 en Andinobates bombetes, una rana venenosa endémica de Colombia, exhibe esta relación del ambiente y las características del llamado. Andinobates bombetes, es una rana de bosques húmedos de los Andes Colombianos, los machos normalmente se encuentran entre la hojarasca y es allí donde emiten su canto, es allí también, donde las hembras depositan sus huevos una vez realizada la copulación, posteriormente los machos transportan las larvas a los pequeños tanques de agua que se forman en las bromelias (Bromeliaceae) para que terminen su proceso de metamorfosis (Vargas 2014 b). Las condiciones antes descritas hacen necesario que la humedad en los hábitats donde vive esta especie se mantenga para que se pueda realizar exitosamente su ciclo de vida. Ellos encontraron que esta rana también presenta distribución en bosques secos, lo que estaría llevando a que los individuos de esta especie se distribuyan cerca de las corrientes de agua, para que la falta de humedad en el ambiente no los afecte, asimismo observaron que las ranas que se ven obligadas a vivir cerca de las corriente están expuestas a una mayor cantidad de ruido en comparación aquellas que viven lejos de las corrientes. Es aquí donde se hace referencia a la hipótesis de adaptación acústica, ya que las predicciones que ellos tenían en cuanto a las propiedades de las llamadas, es que las ranas de bosques secos que se ven sujetas a vivir cerca del ruido de corriente, canten a frecuencias más altas para evitar el solapamiento en las señales acústicas (Figura 2). Esto provocaría que las ranas que viven lejos y cerca de las corrientes empiecen a cantar a diferentes frecuencias, por consiguiente la percepción de los llamados también estaría siendo modificada, posiblemente que no se reconozcan los individuos en las diferentes poblaciones. En otra investigación realizado por Vargas y colaboradores en el 2013 , se soporta la consideración previa de que el ruido generado por las corrientes es una fuerza selectiva que promueve el incremento de las frecuencias de las llamadas, en este caso en dos especies de ranas del genero Oophaga, incluso consideran que los cambios en las frecuencias tienen un efecto pleiotrópico en la talla del cuerpo, es decir, de manera indirecta los individuos con tallas de cuerpos inferiores se estarían viendo favorecidos ya que estos son lo que pueden cantar a frecuencias más altas y por lo tanto estarían evitando el efecto de enmascaramiento producido por el ruido. Son varios las investigaciones con anfibios que ponen en evidencia la correlación entre tallas del cuerpo y características del canto, tanto en ausencia, como en presencia de barreras que aíslen las poblaciones (Simões 2008); estas investigaciones también exhiben la gran variación geográfica intraespecífica en el reconocimiento de las señales de pareja, que pueden servir como modelo para entender los factores que promueven el desarrollo de barreras reproductivas que pueden generar divergencia entre linajes.

Conclusiones

Debido a la gran divergencia de las señales de apareamiento, en este caso las señales acústicas y a la gran importancia que estas representan en el aislamiento reproductivo en numerosos taxones animales, comprender los procesos que pueden estar promoviendo esta variación es fundamental para entender la especiación. También el hecho de entender que los procesos abióticos juegan un papel importante en la diversificación de las especies y que este no es resultado únicamente de barreras geográficas. Incluso se debe considerar que el potencial de adaptación de las especies a diferentes condiciones ambientales y las respuestas a estos, puede ayudar a dar una visión de un escenario producto del cambio climático. A partir de esto ayudar al entendimiento de la biología e historia de vida de estos animales, que pueda apoyar el éxito de diferentes estrategias de conservación que dependen de la habilidad de las especies para adaptarse y comunicarse con conespecifícos y heteroespecificos en los ambientes en que habitan.

Literatura Citada

Boncoraglio, G., & Saino, N. (2007). Habitat structure and the evolution of bird song: a meta-analysis of the evidence for the acoustic adaptation hypothesis.Functional Ecology, 21(1), 134-142.

Brumm, H., & Slabbekoorn, H. (2005). Acoustic communication in noise. Advances in the Study of Behavior, 35, 151-209.

Cadena, C. D., Kozak, K. H., Gomez, J. P., Parra, J. L., McCain, C. M., Bowie, R. C., … & Graham, C. H. (2011). Latitude, elevational climatic zonation and speciation in New World vertebrates. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, rspb20110720.

Caro, L. M., Caycedo-Rosales, P. C., Bowie, R. C. K., Slabbekoorn, H., & Cadena, C. D. (2013). Ecological speciation along an elevational gradient in a tropical passerine bird?. Journal of evolutionary biology, 26(2), 357-374.

Danner, J. E., Danner, R. M., Bonier, F., Martin, P. R., Small, T. W., & Moore, I. T. (2011). Female, but not male, tropical sparrows respond more strongly to the local song dialect: implications for population divergence. The American Naturalist, 178(1), 53-63.

Fletcher, N. H. (2014). Animal bioacoustics. In Springer Handbook of Acoustics(pp. 821-841). Springer New York.

Geberzahn, N., Goymann, W., & ten Cate, C. (2010). Threat signaling in female song—evidence from playbacks in a sex-role reversed bird species. Behavioral Ecology, 21(6), 1147-1155.

González, C., Ornelas, J. F., & Gutiérrez-Rodríguez, C. (2011). Selection and geographic isolation influence hummingbird speciation: genetic, acoustic and morphological divergence in the wedge-tailed sabrewing (Campylopterus curvipennis). BMC evolutionary biology, 11(1), 38.

Irwin, D. E. (2000). Song variation in an avian ring species. Evolution, 54(3), 998-1010.

Kroodsma, D. E. (1989). Suggested experimental designs for song playbacks.Animal Behaviour, 37, 600-609.

Nosil, P. (2012). Ecological speciation. Oxford University Press.

Orme, C. D. L., Davies, R. G., Burgess, M., Eigenbrod, F., Pickup, N., Olson, V. A., … & Owens, I. P. (2005). Global hotspots of species richness are not congruent with endemism or threat. Nature, 436(7053), 1016-1019.

Pulliam, H. R. (2000). On the relationship between niche and distribution.Ecology letters, 3(4), 349-361.

Seddon, N. (2005). Ecological adaptation and species recognition drives vocal evolution in neotropical suboscine birds. Evolution, 59(1), 200-215.

Simões, P. I., Lima, A. P., Magnusson, W. E., Hödl, W., & Amézquita, A. (2008). Acoustic and morphological differentiation in the frog Allobates femoralis: relationships with the upper Madeira River and other potential geological barriers. Biotropica, 40(5), 607-614.

Slabbekoorn, H., & Smith, T. B. (2002 a). Bird song, ecology and speciation. Philosophical Transactions of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 357(1420), 493-503.

Slabbekoorn, H., & Smith, T. B. (2002 b). Habitat-dependent song divergence in the little greenbul: An analysis of environmental selection pressures on acoustic signals. Evolution, 56(9), 1849-1858.

Thomas, R. J. (2002). The costs of singing in nightingales. Animal Behaviour,63(5), 959-966.

Vargas-Salinas, F., & Amézquita, A. (2013). Stream noise, hybridization, and uncoupled evolution of call traits in two lineages of poison frogs: Oophaga histrionica and Oophaga lehmanni. PloS one, 8(10), e77545.

Vargas-Salinas, F., Dorado-Correa, A., & Amézquita, A. (2014 a). Microclimate and Stream Noise Predict Geographic Divergence in the Auditory Signal of a Threatened Poison Frog. Biotropica, 46(6), 748-755.

Vargas-Salinas, F., Rodríguez-Collazos, L. A., & Suárez-Mayorga, Á. M. (2014 b) Andinobates bombetes. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia.

Anexos

Figura Nª1. Espectrograma (tiempo en segundos/ frecuencia) de acuerdo a la variación en los cantos en H.leucophris presentes en la SNSM. En la parte superior las grabaciones a una elevación de 1200 m (Individuos con tallas de cuerpo más grandes y mayor medida en los picos), en la mitad grabaciones a una elevación de 1970 m y la parte inferior grabaciones realizadas en una elevación de 2710 m( Individuos de menor tamaño corporal y menor medida en los picos).

Figura Nª2. Predicciones de la variación espacial en variables ambientales (Temperatura, humedad e intensidad del ruido de corriente) y la abundancia de las ranas en los dos extremos de la precipitación en varias localidades donde se encuentra Andinobates bombetes.

Autor:

Estefanía Guzmán1,2.

1 Estudiantes Programa de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad del Tolima,