Factores evolutivos y ecológicos relacionados al polimorfismo de color en arañas orbiculares

La coloración en inveterados se ha identificado por poseer una función adaptativa, ya sea por fenómenos de termoregulación, atracción de pareja, evitar depredación o atraer presas (Ajuria-Ibarra & Reader, 2013)?. Una misma población de una especie puede tener mas de un morfo de coloración, fenómeno que se conoce como polimorfismo de color (Bond, 2007)?. Esta anormalidad es comúnmente encontrada en diferentes linajes de invertebrados, tales como mariposas, grillos, isópodos, arañas, entre otros; convirtiéndose en un rompecabezas evolutivo para diferentes investigadores (Ajuria-Ibarra & Reader, 2013; Hultgren, 2015; Sánchez Herrera et al., 2015)????. La permanencia de estos polimorfismos en las poblaciones se asegura que es causado por selección dependiente de frecuencia negativa (NFDS), en la cual los morfos raros tienen una ventaja de aptitud (Fitness) sobre los morfos comunes, justificando así la existencia de diferentes fenotipos en la población, sin embargo validar esta teoría en el campo es complicado, para lo cual existe diferentes pruebas experimentales en el laboratorio y simulaciones computacionales(Bond & Kamil, 2002)?, los principales fenómenos biológicos asociados a la manutención de el polimorfismo de color en linajes de invertebrados son: tipo de hábitat o a fenómenos de cripsis, aposematismo, mimetismo mülleriano, selección de pareja, interacciones hospedero-parásito, depredación y atracción de presa (Ajuria-Ibarra & Reader, 2013; Bond, 2007; Jiggins, Estrada, & Rodrigues, 2004). El polimorfismo de color sin embargo no siempre debe ser mantenido por presiones de selección, existen alternativas como migración y deriva genética que pueden ser responsables de este fenómeno (Bond, 2007)

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Arañas y coloración

La coloración en arañas ha sido un aspecto de gran interés para diversos investigadores y se ha encontrado que está presente tanto en arañas de tela orbicular, arañas de tela no orbicular (enredada) y arañas cazadoras, cumpliendo diferentes roles ecológicos como los mencionados arriba (Oxford & Gillespie, 1998)?.

pigmentos y colores estructurales en arañas

La presencia de color en arácnidos se debe principalmente a tres estrategias de producción de color: colores a base de pigmentos, colores estructurales y colores fluorescentes (Hsiung, Blackledge, & Shawkey, 2014; Oxford & Gillespie, 1998)? Los colores a base de pigmentos no han sido frecuentemente encontrados diversas especies de arañas a pesar de ser muy comunes en otros grupos de inveterados, se sabe que poseen dos clases de biocromos: omocromos y bilinas (Oxford & Gillespie, 1998)? sin embargo recientemente, a pesar de las polémicas, se ha aceptado que las arañas pueden poseer melanina (Hsiung, Blackledge, & Shawkey, 2015)?, hallando esta molécula tanto en arañas de tela orbicular como en arañas cazadoras. Con respecto a los colores estructurales, estos se deben a difracción o interferencia de la luz al ser relajada sobre una estructura, que en caso de las arañas son las setas del prosoma (Oxford & Gillespie, 1998)?. En relación a la fluorescencia se afirma que a pesar de estar presente en arañas es poco frecuente (Andrews, Reed, & Masta, 2007)?

Fenómenos que afectan la coloración de arañas

La coloración de arañas puede ser continua o discreta, la primera se relaciona con una coloración reversibles que es dependiente del ambiente, mientras que las coloraciones discretas se relacionan a que tiene una base genética y por lo tanto surgió como consecuencias de fuerzas evolutivas (Ajuria-Ibarra & Reader, 2013; Ajuria-Ibarra & Reader, 2014).La coloración reversible puede ser pasiva (inducida por comida) o activa (fisiológica morfológica o comportamental) y se ha identificado en una gran variedad de familias taxonómicas de arañas (Oxford & Gillespie, 1998; Umbers et al., 2014)?? sin embargo por no ser el tipo de coloración mas común en arañas de tela orbicular y no representar un ejemplo claro de NFDS no será abordado en esta revisión (para mas información sobre este fenómeno revisar (Umbers et al., 2014)?.

Debido a que la mayor atención científica ha sido puesta sobre el polimorfismo de color de arañas que no construyen tela orbicular (Rao et al., 2015)?, en esta revisión se pretende recopilar la información que hasta el momento existe sobre los fenómenos ecológicos y evolutivos que afectan la coloración de arañas de tela orbicular con el fin de resaltar las investigaciones hechas en este grupo e identificar hipótesis por evaluar y algunas especies con potencial para investigación en este tema.

Arañas de tela orbicular y coloración (hipotesis y soportes)

Las arañas de tela orbicular es un grupo monofilético que se caracteriza por poseer una arquitectura de tela en común que consiste en un radio básico que sirve de marco para soportar un hilo pegajoso dispuesto en espiral, que permite la captura de presas, en especial insectos voladores (Dimitrov et al., 2012)?. Sin embargo la monofilia del grupo de las arañas de tela orbicular se ha puesto en duda recientemente (Bond et al., 2014; Hormiga & Griswold, 2014)?, abriendo paso a un nuevo mundo de hipótesis.

En arañas de tela orbicular, el polimorfismo de color ha sido registrado en al menos 44 especies de arañas que ocurren tanto en ambientes complejos como simples (White & Kemp, 2015)?. Estas especies corresponden principalmente a 3 familias que son Araneidae, Nephilidae y Tetragnathidae, (Herberstein, 2011; Pekár, 2014; Tso, 2013)?. Este fenómeno puede estar asociado a diferentes procesos evolutivos o ecológicos como son principalmente: captura de presas, aposematismo o efectos en la depredación y selección sexual (Théry & Casas, 2009)? que serán abarcados a continuación.

Captura de presas

Debido a que las arañas de tela orbicular construyen una tela casi invisible para el ojo se cree, que colores que menos llamen la atención de sus presas deberían tener una mayor aptitud biológica (Pekár, 2014)?, sin embargo esto contrastaría con los polimorfismos llamativos que se presentan en diferentes especies (Pekár, 2014; White & Kemp, 2015)?, por lo cual existen dos hipótesis que se relacionan con esa anomalía: la primera hipótesis apunta a que los colores vistosos atraen presas debido a una similitud con las flores, lo que aumenta el éxito de forrajeo de individuos con este tipo coloración (Llandres, Gawryszewski, Heiling, & Herberstein, 2011; Tso, 2006)?, la segunda soporta que un menor contraste con el fondo facilita la captura de mayor cantidad de presas, justificando la existencia de polimorfismos (Fernández Campón, 2014)?.

Bajo la hipótesis número uno el color de las arañas puede ser considerado como un señuelo para atraer presas (I-Min Tso, 2013), lo cual ha sido verificado en un principio por el estudio realizado por Craig et al. (1996)?? para la especie Nephila clavipes, en la cual la producción de determinado tipo de color de tela atrae mas presas. En coloración del opistosoma se conoce que el morfo amarillo de la especie Verrucosa arenata captura mas presas que el morfo blanco (Rao et al., 2015)?, demostrando, que al igual que en otras especies como Nephila maculata (Tso et al., 2002)?, las presas pueden tener atracción por las coloraciones conspicuas, como las amarillas. Sin embargo este patrón no aplica para todas las especies, tal como lo ejemplifica el estudio realizado Nakata & Shigemiya (2015)? en el cual se demostró que, a pesar de lo esperado, el polimorfismo mas conspicuo de la especie Cyclosa argenteoalba tuvo una menor tasa de captura de presas. Ademas de este registro se ha hallado que la especie Gasteracantha cancriformis no se encontraron diferencias significativas en la captura de presas para ninguno de los fenotipos, encontrando ningún efecto de los colores conspicuos sobre la captura de presas (Gawryszewski & Motta, 2012)?, lo que de muestra que la función del polimorfismo de color y las coloraciones llamativas varian entre especies.

Estudios que refuercen la segunda hipótesis son escasos, solo hallándose el estudio realizado recientemente por Fernández Campón (2014)? En el cual se encontró que diferentes fenotipos tiene preferencias por determinados sustratos para la construcción de tela, sin embargo no se ha reportado que esto tenga un efecto sobre la depredación o captura de presas.

Efectos en la depredación

El polimorfismo de color en distintas especies de arañas puede justificarse por tener un efecto sobre la percepción visual de los depredadores, ya sea por camuflaje o por aposematismo, lo que se denomina una defensa pasiva (Pekár, 2014)?. El camuflaje es un fenómeno común en arañas orbiculares (Théry & Casas, 2009)? y su efecto sobre la tasa de depredación es significativo ya sea por mimetizar objetos (Liu et al., 2014)? o por mezclarse con la coloración de objetos de fondo (Fernández Campón, 2014)?

El aposematismo se define como el fenómeno por el cual mediante señales visuales un organismo es capas de advertir a sus depredadores y alejarlos, se le considera la antítesis del camuflaje (Herberstein, 2011). En arañas es un fenómeno poco frecuente hallándose restringido tan solo al 2.7% de todas las especies de arañas, estando solo presente en las familias Araneidae, Ctenidae, Nephilidae y Theridiidae (Pekár, 2014). De las anteriores familias dos son de tela orbicular, lo cual indica que este grupo de arañas puede ser un modelo para evaluar esta hipótesis, que hasta el momento no se ha puesto a prueba, lo cual es necesario; especies del género Gasteracantha, Micrathena y Macrathena pueden ser potenciales para experimentación ya que previamente se ha propuesto que su polimorfismo de color puede estar relacionado con aposematismo (Gawryszewski & Motta, 2012; Pekár, 2014).?

Selección Sexual

La mayoría de arañas de tela orbicular que presentan dimorfismo en tamaño y algunas de estas poseen colores aposemáticos que se encuentran ligados principalmente a las hembras, contrario a lo observado normalmente en otros grupos animales, lo cual insinuaría la existencia de un fenómeno de selección sexual (Moya-Larano et al., 2013)?. sin embargo esta hipótesis es difícil de evaluar, debido a que a diferencia de otras familias como Salticidae, la familia Araneidae aun no posee un estudio que soporte la visión a color en machos (Oxford & Gillespie, 1998)?, por lo que se cree que el dimorfismo de coloración se deba a que los machos construyan telas en lugares diferentes a las hembras, hipótesis que aun no se ha evaluado en arañas orbiculares.

Otros aspectos

Recientemente un estudio realizado por Kemp et al. (2013)? reportó por primera vez que la coloración de una especie de araña (Gasteracantha fornicata) varia de acuerdo a la exposición solar que esta relacionado con la latitud, siendo así que los morfos blancos se encuentran en una región mas nublada a latitudes mas hacia el norte, mientras que morfos amarillos se encuentran en latitudes mas ecuatoriales, rechazando la hipótesis clásica de NFDS por captura de presas. Ubicar el polimorfismo en un contexto geográfico, tal como fue realizado en este estudio, puede ayudar a una mejor comprensión sobre como el polimorfismo de color puede promover especiación, tal como ha sido reportado para otros grupos de vertebrados e invertebrados (McLean & Stuart-Fox, 2014)?

Un ultima hipótesis que se debe considerar es que el polimorfismo de color dentro de una población puede deberse a una señal neutral, es decir que no cumpla ninguna función y que no haya surgido por presiones selectivas, tal como lo proponen Geay et al.(2012)? Para la araña de tela orbicular Agalenatea redii luego de un muestreo y observaciones por mas de 4 años en un largo espacio geográfico.

Se ha reportado que el polimorfismo de color puede actuar también en la noche, periodo en el cual algunos insectos tiene su mayor actividad y poseen la capacidad de observar colores en poco intensidad lumínica, sin embargo observaciones etologícas y experimentos realizados en la noche que han sido abordados en pocas arañas de tela orbicular como Nephila punctigera (Tso, 2013)? demostraron que las coloraciones pueden tener efectos nocturnos y que la experimentación también puede ser ejecutado en este periodo del día.

Estudios regionales y nacionales

En Colombia aun no existe el primer estudio publicado que aborde el problema del polimorfismo de color en arañas de tela orbicular, Eduardo Florez Daza y unos de sus estudiantes realizaron una descripción de la distribución de los morfos de color de la especie Gasteracantha cancriformis en colombia, sin embargo esta información au no es publica a la comunidad cientifica (Florez-Daza, com. Pers.), por otra parte el autor de este texto desarrolla en este momento un estudio filogeográfico sobre los fenotipos de coloración de la misma especie, junto con ensayos experimentales para probar la hipótesis de aposematismo (Salgado-Roa, com.pers.)

Conclusiones

De acuerdo con los diferentes estudios de caso tratados en este texto se puede concluir que el polimorfismo de color en arañas de tela orbicular se debe principalmente al fenómeno de captura de presa, sin embargo hipótesis como efecto sobre la depredación, variación geográfica y lumínica, y polimorfismo neutral, junto con un origen no monofilético del polimorfismo de color en arañas de tela orbicular (Pekár, 2014)?, permite suponer que el polimorfismo de color ha surgido de manera independiente en los linajes de arañas orbiculares que lo poseen actualmente, lo cual concuerda con afirmaciones previas que apuntan que características morfológicos ligados a factores ecológicas pueden surgir de manera independiente múltiples veces en arañas (Magalhães & Santos, 2012)

El panorama para comprender la evolución del polimorfismo de color en las arañas orbiculares aun es amplio e incierto por lo que se debe recurrir a estudios experimentales y evolutivos en mas del 80% de especies que faltan por comprobarse a que se debe su polimorfismo de color (ver anexos de White & Kemp (2015)?, para así poder elucidar del todo los fenómenos ecológicos y evolutivos que influencian el polimorfismo de color en arañas de te la orbicular.

Se deben realizar mayores esfuerzos en Colombia para la comprensión de este fenómeno ya que debido a su complejo topografía y los fenómenos climáticos del pasado que ha sufrido esta región (Kattan, Franco, Rojas, & Morales, 2004)? puedan haber influenciado el polimorfismo de color de las distintas especies de arañas de tela orbicular que se encuentran en esta área.

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Autor:

Fabián Camilo Salgado Roa

Estudiante programa de biología, Universidad del Tolima