En Cuba, desde 1982 con la detección por primera vez, de resistencia de Mycosphaerella musícola al benomyl en el cultivo del banano (Pérez et al. ,1985), se iniciaron las investigaciones relacionadas con esta temática, con el objetivo de reducir la población total de los organismos objeto de control para evitar el desarrollo de la resistencia, y por otra parte reducir el número de aplicaciones químicas. Las soluciones desarrolladas en Cuba, desde la década del 80 se refieren a la implementación de programas de manejo integrado, que incluye los métodos genéticos, biológicos y culturales armónicamente combinados con la aplicación de fungicidas, de tal forma que ofrezca una opción satisfactoria para reducir la presión de selección hacia la resistencia como contribución al desarrollo de una agricultura sostenible.
El presente trabajo pretende realizar una revisión de los éxitos alcanzados en casi dos décadas de trabajo, para evitar o manejar la resistencia de los patógenos fúngicos a los fungicidas.
METODOS PARA LOS ENSAYOS DE RESISTENCIA
Los métodos utilizados para la determinación de la fungitoxicidad, fueron adaptados por los investigadores para la medición de la resistencia. (Georgopoulos, 1982) hizo una revisión sobre estos procedimientos, también (Ogawa et al., 1979; Brent, 1982). Posteriormente fueron publicados métodos estandarizados para un gran número de patógenos, por la FAO (1982). El Comité de Acción para la Resistencia a los Fungicidas (FRAC) del Grupo Internacional de Asociaciones Nacionales de Productores de Agroquímicos (GIFAP), publicó un conjunto de métodos para la detección de resistencia a los benzimidazoles, inhibidores de la biosíntesis de ergosterol, dicarboximidas (Bull. OEPP, 1991) y las fenilamidas (Bull. OEPP, 1992).
En Cuba; por primera vez (Pérez, 1981) desarrolló un método simple para medir la sensibilidad de varios patógenos al carbendazim. Posteriormente se estudiaron y adaptaron métodos más específicos para diferentes combinaciones hongo-fungicida, tales como Peronospora tabacina – metalaxyl (Muiño,1990); Phytophthora nicotianae – metalaxyl (Muiño, 1990); Mycosphaerella spp – benomyl (Muiño, 1988); Phytophthora infestans – metalaxyl (Muiño, 1990); Alternaria spp – dicarboximidas (Muiño, 1990); Penicillium spp y Lasiodiplodia theobromae – thiabendazol (Muiño, 1992 ) y Mycosphaerella spp – IBE (Muiño, 1990; Pérez y Battle, 1993). Los métodos generales estandarizados se mencionan en la tabla 1.
Se han estudiado 16 especies de hongos fitopatógenos (Fig. 1) de importancia económica con 22 nuevos fungicidas y un total de 49 combinaciones hongo-fungicida.
Fig. 1 Resultados de los estudios básicos para la estandarización de las técnicas de monitoreo.
Tabla 1. Métodos estandarizados en Cuba para la evaluación de la sensibilidad a los fungicidas.
SISTEMA DE MONITOREO IMPLEMENTADO EN CUBA
El sistema de monitoreo se desarrolla en el país desde el año 1985, liderado por el INISAV, a través del Servicio Nacional de la Sanidad Vegetal (Fig.2). Las unidades ejecutoras en cada una de las provincias son los Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal, donde existe un especialista que se ocupa de la aplicación de las diferentes metodologías, en dependencia de la existencia de importantes áreas de los cultivos objeto de acción.
A su vez, esos laboratorios son apoyados por los especialistas de Sanidad Vegetal de las Estaciones Territoriales, empresas, sector campesino, activistas etc., donde su función específica consiste en planificar y ejecutar los muestreos de campo, chequear la efectividad de las aplicaciones de los fungicidas, así como la implementación correcta de las estrategias de control nacionales y locales en el ámbito de Empresas Estatales, Sector cooperativo y privado de cada localidad.
Toda esta información, retroalimenta al sistema desde arriba, y contribuye al perfeccionamiento y desarrollo de nuevas técnicas de monitoreo, y al conocimiento de la evolución de las poblaciones en cuanto a la sensibilidad para su manejo eficiente.
El monitoreo se desarrolla actualmente (Tabla 2) en todas las áreas de producción de los cultivos de tabaco, papa, plátano ,banano, y cítricos.
En la tabla 3 aparece la relación de las primeras detecciones de resistencia registradas en el país.
Fig. 2 Organigrama del Sistema de Monitoreo de Sensibilidad a los Fungicidas en Cuba.
Tabla 2. Espectro de acción del Sistema de Monitoreo de la Resistencia a los fungicidas.
Tabla 3. Detección en campo de fungo -resistencia en Cuba.
MODELO DE MANEJO DE LA RESISTENCIA.
El elemento principal (Fig.3) lo constituye el monitoreo de todas las áreas de los cultivos de importancia económica, el cual está relacionado directamente con la estrategia de control químico a emplear de acuerdo a la determinación de la presencia o no de resistencia en las poblaciones de campo sometidas a tratamientos con fungicidas sistémicos.
Los elementos de este modelo están en estrecha relación con otras medidas no químicas, tales como las fitotécnicas, de cuarentena, uso de variedades resistentes, pronóstico, etc. encaminadas a reducir el potencial de inóculo como factor que influye en el desarrollo de la resistencia.
Consecuentemente forma parte de este modelo la estrategia de uso de los fungicidas, la cual se modifica y enriquece a partir del conocimiento de nuevos elementos teórico – prácticos del tema y la respuesta en la práctica.
Fig. 3. Modelo de Manejo de la Resistencia.
I. Resistencia a las fenilamidas
ESTUDIO DE CASOS:
1. Peronospora tabacina (moho azul del tabaco)
En Cuba apareció por primera vez el moho azul en 1958, ocasión en que provocó grandes perdidas (Pandiello, 1958), reapareció en 1979 ocasionando pérdidas económicas de 343 700 000 (Batista, 1989) y a partir de esta fecha se presenta sistemáticamente en todas las regiones tabacaleras, lo cual le confiere un carácter endémico. En 1978 se introdujo el fungicida sistémico metalaxyl, el cual demostró alta eficacia contra P. tabacina (O"Brien, 1982). En Cuba se iniciaron los tratamientos a partir de 1980, pero después de 4 años, en diciembre de 1984, se produjeron ataques intensos que no pudieron ser combatidos con las aplicaciones usuales del fungicida y se demostró resistencia del patógeno.
En las figuras 4 y 5 se muestra la evolución de las poblaciones resistentes al metalaxyl y las sensibles, así como su relación con las condiciones climáticas ocurridas durante las campañas tabacaleras. Con la evaluación sistemática de la sensibilidad y la toma de decisiones oportuna en cuanto a la estrategia de manejo de los fungicidas, no se han registrado perdidas económicas al cultivo por desarrollo incontrolable de la enfermedad. En cuanto al uso del metalaxyl, éste se ha restringido a las áreas que demuestran sensibilidad y se aplica un tratamiento como máximo en el ciclo del cultivo. Conjuntamente se aplicó el sistema de pronóstico, el cual permitió la realización de tratamientos con ditiocarbamatos a partir de señales de acuerdo a las condiciones existentes de humedad relativa, temperatura y lluvias.
Fig.4: Frecuencia de aparición de aislados resistentes de P. hyoscyami f. sp. tabacina al metalaxyl.
Fig.5: Comportamiento medio de períodos críticos registrados para el moho azul e incidencia de la resistencia.
2. Phytophthora nicotianae (Breda de Haan). Pata prieta en el tabaco.
Es la segunda enfermedad en importancia en el cultivo, después del moho azul. Esta enfermedad es muy difícil de combatir, debido a que el hongo sobrevive en el suelo por largo tiempo, por lo tanto requiere necesariamente de la combinación de diferentes prácticas culturales, o sea, sistemas de lucha que incluyan además medidas agrotécnicas, desinfección del suelo, combinados con el uso de metalaxyl.
En Cuba para su control se establecieron a partir de 1980 los tratamientos con metalaxyl con la aparición del moho azul, ya que éste ha demostrado ser efectivo también contra P. nicotianae (Schwinn, 1981; Instructivo técnico, 1983). Pero después de 3 años, a finales de 1983, se observaron las primeras afectaciones importantes en el cultivo, especialmente en semilleros de la provincia de Pinar del Río, por lo que se inició el monitoreo de resistencia y se demostró la presencia de cepas altamente resistentes.
En la fig. 7 se muestra el comportamiento de la resistencia en las 3 provincias del país donde existe el problema. Después de la aparición de la resistencia en Pinar del Río, ocurrió en la provincia La Habana en 1984 y posteriormente en la provincia Villa Clara en 1987.
Con la introducción del propamocarb en combinación con el agente biológico Trichoderma spp se logró, la protección del cultivo en semilleros, y el saneamiento de los suelos de forma más acelerada. Actualmente están establecidas en condiciones de producción un conjunto de alternativas que forman parte de un sistema de manejo integrado de la pata prieta donde se ha demostrado la eficacia de Trichoderma spp con una reducción importante de los tratamientos químicos sin la necesidad de usar desinfectantes químicos lo cual ha permitido que la pata prieta en estos momentos no sea un problema de importancia para el cultivo.
Fig. 7. Frecuencia de aparición de las poblaciones resistentes al metalaxyl de P. nicotianae.
3. Phytophthora infestans Mont De Bary (el tizón tardío de la papa)
En el año 1986 se iniciaron los trabajos de monitoreo de resistencia y se demostró una alta sensibilidad de los aislamientos estudiados al metalaxyl. Se determinaron los valores de DL50 y 95. Transcurrieron algunos años, en los cuales no se realizó el monitoreo puesto que fue un período prácticamente sin incidencia de la enfermedad. Sin embargo, en la campaña 1993-94 ocurrieron condiciones favorables y los primeros brotes de tizón tardío aparecieron el 2 y 3 de enero en forma de manchas aisladas que fueron controladas y erradicadas. Sin embargo en áreas de semilla de San José de las Lajas aparecieron brotes con carácter epidémico el día 2 de enero, posterior a un período verdaderamente crítico. A principios del mes de febrero se comenzó el monitoreo intensivo de todas las áreas afectadas de la provincia La Habana y los resultados confirmaron la presencia de poblaciones resistentes del hongo al metalaxyl, incluso en las primeras muestras analizadas. En un corto plazo de tiempo, alrededor de un mes, se confirmó la existencia de resistencia generalizada en la provincia, informándose los niveles más altos de resistencia al finalizar ese período.
Se confirmó en la campaña 1994-95 la existencia de aislamientos resistentes en la papa de semilla de importación. Desde un inicio se tomaron todas las medidas fitosanitarias que permitieron un control satisfactorio de la enfermedad a pesar de que se detectaron poblaciones resistentes.
A partir de 1998 hasta la campaña 2000/01 la incidencia de la enfermedad ha sido bastante limitada. Se aplicó una estrategia de control que concierne a otros fungicidas sistémicos con diferente mecanismo de acción tales como el dimetomorf, azoxystrobin e iprovalicarb conjuntamente con los fungicidas de contacto ditiocarbamatos, clorotalonil, folpet, acetato de trifenil estaño, etc. El metalaxyl se aplica de forma reducida solo un tratamiento en el ciclo del cultivo. Esta estrategia ha permitido reducir los niveles de infección y por tanto una protección satisfactoria del cultivo, con la consecuente obtención de altos rendimientos.
II. Resistencia a los benzimidazoles
1. Mycosphaerella musicola Leach ex Mulder (Sigatoka amarilla en bananos)
En Cuba se informó por primera vez resistencia en 1982 en la provincia de Ciego de Ávila por (Pérez et al., 1995), después de 7 años de tratamientos sistemáticos con benomyl.
Las zonas mayormente afectadas fueron Ciego de Ávila y Cienfuegos con niveles máximos de resistencia detectados de 1000 mg/l i.a. Se recurrió al estudio y empleo de nuevos ingredientes activos con diferente mecanismo de acción, en este caso, los inhibidores de la biosíntesis de ergosterol, así como un programa de manejo integrado de la enfermedad que permite reducir el número total de tratamientos por año y mantener bajos niveles de la enfermedad (Pérez, 1995).
2. Mycosphaerella citri Whiteside (Mancha grasienta en los cítricos)
La mancha grasienta está catalogada como una de las enfermedades fungosas más importantes que ataca a los cítricos (Whiteside, 1972). En Cuba se iniciaron los tratamientos sistemáticos basados en benomyl y metilthiofanato a partir de 1976, por su alta efectividad técnica, muy ventajosa ante los productos empleados tradicionalmente. Después de aproximadamente 8 años, se observó un aumento de los niveles de infestación y en 1984 se demostró por primera vez la resistencia de M. citri al benomyl en la provincia de Matanzas. A partir de esta fecha se incluyó también este cultivo dentro del sistema de monitoreo del país. Posteriormente se informó en la provincia de Cienfuegos.
Tabla 4. Localidades donde se ha detectado resistencia de M. musícola y M. citri a los benzimidazoles.
3. Penicillium digitatum, P. italicum y Lasiodiplodia theobromae
En Cuba existen varios centros procesadores de frutos de cítricos destinados a la exportación y para consumo fresco o conservado, en estas condiciones, las pudriciones causadas por los hongos Penicillium spp. y L. theobromae disminuyen los rendimientos y calidad de la producción.
El thiabendazol es el fungicida que más ampliamente se emplea para el tratamiento y protección duradera de los frutos.El monitoreo de resistencia se realiza desde 1987 en todos los envasaderos de cítricos y cámaras refrigeradas para su almacenamiento. No se han presentado problemas de resistencia hasta la fecha, sólo se han encontrado unos pocos aislamientos resistentes que no repercuten en fallas en el control.
III. Sensibilidad a los Inhibidores de la Biosíntesis de Ergosterol (IBE):
1. Mycosphaerella fijiensis (Sigatoka negra ) y Mycosphaerella musícola (Sigatoka amarilla) del banano.
El programa de manejo integrado de la Sigatoka negra en Cuba (Pérez, 1995) establece el control de la enfermedad en clones Cavendish susceptibles y en algunas áreas con plátano (AAB), en base a tratamientos con fungicidas que se realizan en dependencia de los aumentos de la velocidad de evolución de la enfermedad. Los productos utilizados por orden de eficacia son triazoles, benzimidazoles, morfolinas y carbamatos mezclados o en emulsiones con aceite mineral.
En 1985 se detectaron pérdidas en la sensibilidad a los triazoles sin existir problemas de control en el campo (Muiño et al.,1993). El monitoreo de resistencia se realizó en diferentes Empresas del país y además en lugares donde no se realizan tratamientos con fungicidas los resultados demostraron que el uso de los tratamientos de triazoles en bloques sin alternancia con otros ingredientes activos determinó la aparición de poblaciones resistentes a éstos en la ECV La Cuba durante 1996, lo cual determinó pérdida de eficacia en el campo. En la ECV. Quemados las poblaciones mostraron una buena sensibilidad a los triazoles tanto en 1995 como en 1996 (Pérez, ).
IV. Monitoreo de la sensibilidad a nuevos grupos de fungicidas.
En el país se está desarrollando además el monitoreo de la sensibilidad a los nuevos fungicidas dimetomorf, iprovalicarb y azoxystrobín en los cultivos de tabaco y papa para los patógenos P. tabacina y P. infestans. Los valores de DL50 promedio se encuentran en el orden de 0.01-0.03 mg i.a./l y la concentración mínima inhibitoria por debajo de 1 mg i.a./l , es decir las poblaciones de campo son sensibles a dichos compuestos.
Impacto económico y ambiental.
La evaluación sistemática de las poblaciones de los fitopatógenos, permite una temprana detección de los cambios de sensibilidad lo que posibilita variar la estrategia de control teniendo en cuenta los mecanismos de acción de los ingredientes activos antes de que se produzcan las pérdidas económicas. Se ha logrado, con la aplicación óptima de los fungicidas en los cultivos, mantener los residuos por debajo de los Límites Máximos de Residuos (LMR) en los productos agrícolas para el consumo humano, menor exposición de los trabajadores a sus efectos y menor riesgo al ambiente.
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ANEXO
Valores de DL50 y DL95 de diferentes ingredientes activos sobre especies de hongos fitopatógenos de importancia económica en Cuba
Autor:
Berta Lina Muiño(1); L. Pérez(1); A. Pollanco(2); Isabel Ponciano(2); María Elena
Lorenzo(2), Esther Lilliam Martín(2); María de los Ángeles González(2); Raquel Arébalo(2); Judisneidy (2) , Marialys Rodríguez(2) y Yasmiani Santana(2).
(1) Instituto de Investigaciones de Sanidad Vegetal (INISAV). Gaveta 634, Zona Postal 13, Playa, Ciudad de la Habana, Cuba. E-mail: bertam[arroba]inisav.cu
(2) Laboratorios Provinciales de Sanidad Vegetal.
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