Manejo Integrado de la roña común de la papa [Streptomyces scabiei]

A nivel mundial, la papa (Solanum tuberosum L.) es uno de los cultivos agrícolas más importantes, ya que ocupa el cuarto lugar en importancia como producto alimenticio, después del trigo, el maíz, el arroz y algunos cultivos agroindustriales como la soya y la caña de azúcar. Para el 2005, según datos de la FAO (2008), la producción mundial fue de 314,375,535 millones de toneladas. Los principales países productores, en orden de importancia, son: China, Rusia, India, EUA y Ucrania, quienes concentran el 44.1% de la producción mundial. Los mayores rendimientos por hectáreas se observan, por orden de importancia, en Estados Unidos, Bélgica, Países Bajos, Francia, Alemania, Reino Unido e Irlanda (FAO, 2008).

Figura 1. Tubérculos y follaje de papa.

México, sin ser uno de los principales productores mundiales, se encuentra muy por encima (25.21 ton./ha.) de los rendimientos promedio mundiales (17.94 ton./ha.), e incluso, en el ciclo primavera-verano, los rendimientos que se obtuvieron en algunos regiones bajo riego (Coahuila 36.9 ton./ha.), son muy similares a los rendimientos promedio de los países más eficientes en la producción de esta hortaliza (41.25 ton./ha.).

La papa genera más de siete mil millones de pesos al año, lo que representa cerca del 4% del valor de la producción agrícola nacional; se produce en 23 estados, con un volumen de un millón 780 mil toneladas al año y la participación de ocho mil 700 agricultores; de su cultivo dependen más de 21 mil 500 familias rurales, pues tan sólo como empleos directos genera 17 mil 500.

Los principales estados productores por orden de importancia son: Sinaloa (20.3% de la producción nacional), Chihuahua (14.1%), Sonora (11.4%), Nuevo León (9.5%), Guanajuato (7.5%), Estado de México (7.4%), Jalisco (5.2%), Coahuila (5%), Michoacán (4.9), Puebla (4.4%) y Veracruz (3.9%); estas 11 entidades concentran el 93.6 por ciento de la producción nacional. El destino de la producción de papa en México es de un millón 30 mil toneladas para el mercado fresco, lo que representa el 58 por ciento del total; para la industria son 450 mil toneladas (25%), y 300 mil toneladas son usadas para sembrar, representando el 17 por ciento.

En Sinaloa se cultivan alrededor de 12 mil hectáreas, ubicadas principalmente en los municipios de Ahome, El Fuerte y Guasave. Casi la totalidad de la superficie se siembra con la variedad Alpha, con la que se obtiene un rendimiento medio de 25 toneladas por hectárea. Esta variedad es susceptible a las principales enfermedades que atacan a este cultivo, como son los tizones tardío y temprano, además de las enfermedades del suelo como la costra negra, causada por Rhizoctonia solani Kühn y la roña común, causada principalmente por Streptomyces scabiei (ex Thaxter 1892) Lambert & Loria, siendo esta última la más común de la papa en Sinaloa y está presente en la mayoría de las zonas paperas más importantes del mundo (Hooker, 1981; Loria et al., 1997).

La sarna reduce la calidad comercial de los tubérculos que se utilizan en procesamiento y la calidad sanitaria cuando son usados como semilla. De acuerdo a Loria et al., (1997), la sarna está considerada por los agricultores como la cuarta enfermedad más importante en EUA. En algunos campos de cultivo de países como Chile, los tubérculos afectados llegan al 80% (Torres, datos no publicados), pero no se producen pérdidas en el rendimiento. En el Perú, la enfermedad no ha sido reportada y en Sinaloa, en la mayoría de los casos, hay una incidencia de 100% (Montes plata, comunicación personal), causando considerables pérdidas económicas en el Valle de El Fuerte.

Síntomas

La sarna afecta a los órganos subterráneos de la planta. En casos muy severos las plantas detienen su crecimiento y puede causar marchitez (Loria et al., 1997). Los tubérculos son los más afectados y los síntomas más comunes son:

a) Pústulas o lesiones levantadas de forma circular, aspecto corchoso, color marrón y entre 5-10 mm de diámetro en la superficie de los tubérculos. Las pústulas pueden unirse y formar superficies afectadas más grandes.

b) Lesiones hundidas o cavidades semiprofundas.

c) Lesiones necróticas en forma de figuras poliédricas y/o lesiones necróticas de forma reticular o estrellada.

Los diferentes síntomas que muestran los tubérculos de papa, están asociados a la tolerancia o susceptibilidad de las variedades. Los síntomas pueden cubrir el 100% de la superficie de los tubérculos afectados. No se han observado síntomas en el follaje, pero experimentalmente se ha obtenido infección en hojas de papa y otras plantas (Hooker, 1981).

La roña puede ocurrir en cualquier parte sobre la superficie del tubérculo y más de un tipo de lesiones puede estar presente en un solo tubérculo. La roña afecta a tubérculos jóvenes con las lesiones en expansión a medida que el tubérculo madura.

Figura 2. Tubérculo con síntomas de sarna común.

Agente causal

La roña común es causada por los actinomicetos (bacterias filamentosas) Streptomyces scabiei (ex Thaxter 1892) Lambert & Loria y S. acidiscabies Lambert & Loria, 1989b, 1989a. S. escabei tiene los sinónimos Actinomyces scabies, Streptomyces scabies. Truper y De"Clari (1997) cambiaron el nombre sustantivado scabies por la forma genitiva scabiei.

Las dos especies son Gram-positivas. En cultivos de laboratorio, vistas las placas por el reverso, las colonias son de color amarillento, rojizo o blanquecino de acuerdo al medio de cultivo usado y la especie de bacteria presente. Las colonias son de crecimiento lento, pero con la edad van desarrollando un sobrecrecimiento aéreo a manera de micelio ramificado, de color plomo y aspecto pulverulento que contiene masas de esporas.

En medio de cultivo Agar-Tirosina (glicerol 15 g; L-tirosina 0.5 g; L-asparagina 1 g; K2HPO4 0.5 g; MgSO4.7H2O 0.5 g; NaCl 0.5 g; Fe2SO4.7H2O 0.01 g; trazas de sales; agar 20 g); (Tuite, 1969), las colonias producen el pigmento melanina. La especie S. scabiei muestra cadenas de esporas en forma helicoidal, mientras que S. acidiscabies, muestra cadenas de esporas en forma flexuosa. Por otro lado, S. acidiscabies se desarrolla en suelos ácidos (hasta en pH 4.5) y S. scabiei en suelos con pH 5.2 a 7. S. scabiei produce dos fitotoxinas, thaxtomin A y thaxtomin B (Loria et al., 1997). Thaxtomin A reproduce los síntomas iniciales en los tubérculos en desarrollo. La correlación de la producción de thaxtomin A y la patogenicidad de Streptomyces fue demostrada por King et al., (1991) y Slabbert et al., (1994); sin embargo, hay evidencias de que no solamente thaxtomin A, es la causa del desarrollo de los síntomas (Natsume et al., 1996), por lo que se asume la presencia de otros Streptomycetes y otras especies o variedades de Streptomyces, hasta ahora no identificadas (Tashiro et al., 1990; Faucher, et al., 1992; Takeuchi et al., 1996; Miyajima et al., 1998).

Figura 3. Agente causal de la roña común, Streptomyces scabiei: A, producción de melanina por colonias; B, desarrollado en placas Petri mostrando crecimiento aéreo; C, mostrando cadenas de esporas en forma helicoidal

Epidemiología

La bacteria filamentosa es un habitante natural del suelo, sobrevive saprofiticamente en residuos de cosecha de raíces y tubérculos de papa infectados, en raíces de otras plantas hospedantes vivas como el trébol rojo y en materia orgánica por más de 10 años (Kritzman y Grinstein 1991). El monocultivo incrementa la incidencia de la enfermedad, en cambio, las rotaciones largas reducen el inóculo del suelo. La presencia de humedad en el suelo durante el período crítico de formación de tubérculos controla la enfermedad (Davis et al., 1976; Lapwood et al. 1973), en cambio la sequía, incrementa la incidencia y la severidad. Las enmiendas mediante aplicaciones de azufre, reducen el pH del suelo, sin embargo, estas aplicaciones pueden ser buenas para controlar S. scabiei, pero no para controlar S. acidiscabies porque esta especie sobrevive en pH menores a 5.2.

Los tubérculos-semillas infectados no están considerados como la fuente principal de infección. Estudios realizados determinaron que no existe correlación entre la severidad en los tubérculos de una nueva progenie y el inóculo del tubérculo-semilla; en todo caso, sólo se produce una ligera infección cuando se usa semilla infectada (Adams and Hide, 1981). Los tubérculos se infectan principalmente por el inóculo presente en el suelo (Pavlista, 1996) y esto se produce, después de 3 años de sembrar tubérculos infectados (Fischl, 1990).

La humedad del suelo durante la formación de los tubérculos tiene un efecto dramático en la infección de la roña. Manteniendo el suelo en niveles de humedad arriba de -0.4 bares (cerca de la capacidad del campo) durante las 2 a 6 semanas siguientes a la iniciación del tubérculo inhibirá la infección por S. scabei. Las bacterias que florecen en suelos con alta humedad parecen competir ventajosamente con S. scabiei en la superficie del tubérculo. Sin embargo, mantener alta humedad del suelo puede crear dificultades en algunos suelo, ya que es posible que se desarrollen otras enfermedades (Loria, R. 1991)..

Ciclo de biológico

El patógeno presente en el suelo infecta los tubérculos en desarrollo cuando tienen aproximadamente el doble del tamaño del estolón, ingresa por las lenticelas y ocasionalmente por heridas. La infección se inicia en la superficie de los tubérculos como pequeñas lesiones circulares o manchas de color marrón, asociadas con las lenticelas (Hooker, 1981; Lapwood, 1973). A medida que los tubérculos crecen, las lesiones se agrandan, se necrosan y presentan aspecto corchoso. De acuerdo a la susceptibilidad o resistencia de la variedad de papa y a la especie del patógeno involucrado se presentan otros síntomas (Hooker, 1981). El patógeno sobrevive en las lesiones de los tubérculos almacenados, pero la incidencia y severidad de la enfermedad no se incrementan durante el tiempo de almacenaje. El inóculo presente en la superficie del tubérculo-semilla, puede producir enfermedad aunque en baja incidencia en los tubérculos de la nueva progenie y por otro lado, los tubérculos-semillas que no muestran síntomas, también pueden llevar al patógeno, convirtiéndose de esta manera en otra fuente de inóculo.

Aislamiento

S. scabiei puede ser aislado del tejido de la papa infectada esterilizando primeramente la superficie del tubérculo con una solución diluida de hipoclorito de sodio. El tejido debe seleccionarse del borde de las áreas necróticas (puede ser de color amarillo claro o pajizo). Una cantidad pequeña de tejido se homogeniza con agua destilada esterilizada y la suspensión resultante se raya en agar agua (NPPC (nystatina, polymyxina, penicilina, cycloheximida) agar agua, el cual contiene antibióticos, puede usarse si los contaminantes bacterianos o fungosos están presentes (Schaad et al, 2001). Compruebe que los platos petri, después de unos días, tengan micelio compacto liso que después desarrolle hifas aéreas. Las hifas empezarán a fragmentarse en esporas dando al cultivo una apariencia polvosa.

Identificación

S. scabiei es una de tres especies de Streptomyces la cual puede infectar tubérculos de papa y puede diferenciarse por el color de esporas, forma y color de las hifas aéreas, producción de pigmento y utilización de azúcares (Vea el Cuadro 1 para más detalles). Debido a que los métodos actuales de identificación de S. scabiei son laboriosos y tardados, se están investigando pruebas de diagnóstico rápidas basadas en herramientas de identificación PCR. El aislamiento del suelo es difícil pero posible usando diluciones seriadas, sin embargo, muchos contaminantes pueden estar presentes.

Cuadro 1. Comparación de especies de Streptomyces

Adaptado de Schaad et al, 2001.

* rango de hospedantes limitado a camote (Ipomoea batatas).

Manejo de la roña

De los estudios hechos en esta enfermedad, se concluyó que el manejo de la roña común es el problema desafiante y puede sugerirse que deba haber un enfoque integrado, es decir, uso de cultivares resistente, tratamiento químico de tubérculos-semilla, enmendaduras orgánicas (composta), prácticas culturales y manejo del wáter para controlar la enfermedad al nivel de umbral (Srivastava, J.S. y Mishra, K.K. 2004 ).

La fuente de Inóculo (patógeno = Streptomyces scabies) y su impacto en los tubérculos formados en las raíces juegan un papel importante en la toma de decisiones con respecto al manejo de la enfermedad. El agente causal de la roña de la papa (Streptomyces scabiei) se encuentra en los tubérculos y en el suelo y persiste durante más de 10 años (Frank and Leach 1980; Frank 1981; Powelson et al. 1993). Muy pocos fungicidas son efectivos contra los patógenos del suelo que afectan a la papa, incluyendo S. scabiei (Harrison et al. 1970; Powelson et al. 1993; Wicks et al. 1995; Johnston 1995, 1996; Loria et al. 1997). Aunque la rotación de cultivos es practicada regularmente en el Valle de El Fuerte, Sinaloa y Huatabampo, Sonora, para manejar la roña común, se ha observado un notable incremento de esta enfermedad en los campos de cultivo de papa (José Jaime Montes Plata, comunicación personal, 2009). La roña es importante en los tubérculos-semilla, en las papas para consumo fresco, así como también en las papas de proceso. Los niveles altos de roña pueden llevar al rechazo de los embarques. El inóculo de S. scabiei en el suelo y en los tubérculos-semilla juega un papel importante en el desarrollo de la enfermedad en la mayoría de los campos (Sanford 1937; James y McKenzie 1972; Carling et al. 1989), lo cual indica que el control del inóculo en el suelo y los tubérculos-semilla es esencial para el manejo integrado de S. scabiei.

Prácticas culturales

Se recomienda realizar las siguientes prácticas culturales:

• Usar como tubérculos-semilla sanos, procedentes de campos sanos.

• Rotar el cultivo con maíz, trigo, cebada, alfalfa.

• Evitar las rotaciones con plantas hospedantes como: remolacha, betarraga, zanahoria y trébol rojo. S. acidiscabies no sobrevive en plantas no hospedantes.

• Mantener el pH del suelo entre 5 a 5.2, utilizando fertilizantes que producen acidez como el sulfato de amonio, especialmente para controlar S. scabiei.

El ajuste ascendente del pH del suelo es una estrategia eficaz de manejo para el moho gris por Botrytis en los suelos arenosas. Un pH de 6.5 – 7.0 es recomendado para la supresión de la marchitez por Fusarium. También lo es para con el propósito de que las plantas aprovechen mejor los elementos nutricionales y se obtengan mayores rendimientos de cosecha. Se recomienda que los mejoradores de suelo se incorporen en forma total durante la preparación del terreno para que reaccionen en este período de preformación de las camas. El azufre requerido para bajar el pH en terrenos arcillosos, depende del pH original del suelo Cuadro 4).

Cuadro 4. Azufre requerido para bajar el pH de un suelo alcalino por hestárea.

En caso de suelos ácidos con pH inferior a 6.5 es conveniente aplicar mejoradores de reacción alcalina, como cal viva (óxido de calcio) o carbonato de calcio (Cuadro 5). Para una unidad de pH abajo de 6.5 deben adicionarse dos toneladas de carbonato de calcio o tres toneladas de cal viva; multiplicar esas cantidades por tres, si el pH del suelo tiene dos unidades abajo, es decir, para llevar el pH del suelo de 4.5 a 6.5, se requiere adicionar seis toneladas de carbonato de calcio o nueve toneladas de óxido de calcio.

Cuadro 5. Cal o carbonato de calcio requerido para subir el pH de un suelo ácido.

• Mantener la humedad del suelo, al nivel de capacidad de campo, desde el inicio de la tuberización hasta 6 semanas después. Evitar los riegos pesados, porque puede proporcionar ambiente favorable para el desarrollo de otras enfermedades.

Resistencia.- Usar variedades tolerantes o resistentes.

Control biológico.- La aplicación de Bacillus subtilis (AgroBacilo) puede ayudar a bajar la incidencia y severidad de la roña común de la papa. La aplicación de Trichoderma spp (AgroTricho). Cuando Usted quiera iré a demostrarle que Bacillus subtilis, el cual es el es el activo de AgroBacicilo, es resistente al calor; lo pondré a hervir en su presencia y se le dejarán cajitas sembradas para que Usted vea a las 24 o 48 horas su desarrollo a pesar del calentamiento.

Ferilización: Aplicar 4-6 toneladas de Vermicomposta (humus de lombriz) y agregar como fertilizante sulfato de amonio o poner azufre o yeso (una toneladad por hectarea) en la vermicomposta. La vermicomposta si le servirá como alimento para el Bacillus y Trichoderma además de que ya lleva alrededor de 10,000,000,000 de UFC de diferentes especies de Bacillus, los cuales le ayudarán al control biológico de la roña y otras enfermedades.

Desinfección de tubérculos semilla

La desinfección de tubérculos semillas, primero con hipoclorito de sodio al 1% y luego con fungicidas como mancozeb o mancozeb + carbendazim es un tratamiento eficiente que reduce (de 24% a 1%) significativamente la sarna en la nueva progenie (Torres, datos no publicados). Sin embargo, el tratatamiento de tubérculos semillas con mancozeb, sólo controla la especie S. acidiscabies (Hooker 1981). Las aplicaciones de pentacloronitrobenceno al suelo controlan la sarna en el primer año, pero, no controlan en los siguientes años. También el uso de la úrea formaldehida líquida ha sido exitosa en algunos ensayos (Hooker, 1981).

La combinación de hipoclorito de sodio (NaOCl) y tiofanato-metilo M o Benlate pueden reducir mejor la presencia de hongos en tejidos vegetales que cuando se aplican por separado.

Desinfestación de suelos por medio de solarización y/o fumigantes

La combinación de la solarización con fumigantes (bromuro de metilo, metam sodio, etc) puede desinfestar efectivamente el suelo.

La técnica de solarización consiste en cubrir el suelo húmedo con plástico transparente delgado durante el verano, a fin de incrementar las temperaturas que permitan destruir a la mayoría de los fitopatógenos, insectos y malas hierbas. La radiación solar pasa a través del plástico transparente, se convierte en calor, e induce cambios físicos, químicos y biológicos en el suelo. El período de tratamiento debe ser mayor de cuatro semanas para ejercer control efectivo en las capas más profundas del suelo. La profundidad del suelo hasta donde se puede tener control satisfactorio, depende fundamentalmente de la duración del tratamiento, intensidad de la radiación solar y conductividad térmica del suelo. La efectividad de la solarización se debe principalmente al incremento de las temperaturas del suelo a niveles letales para los organismos que ahí viven. La viabilidad de los patógenos y las malas hierbas se reduce en la medida que las temperaturas exceden la máxima para su desarrollo. Se ha demostrado que la solarización controla efectivamente muchos patógenos del suelo, entre los que se encuentra Streptomyces scabies.

Referencias Bibliográficas

Adams, M.J. and G.A. Hide. 1981. Effects of common scab (Streptomyces scabies) on

potatoes. Annals of Applied Biology 98: 211-216.

Agrios, G.N. 1997. Plant Pathology. Academic Press, San Diego. Fourth Edition, pp:449-451Baker, K.F., and Heald, F.D. 1932. Some problems concerning blue mold in relation to cleaning and packing apples. Phytopathology, 22: 879–898.

Carling, D.E., Leiner, R.H., and Westphale, P.C. 1989. Symptoms, signs, and yield reduction associated with Rhizoctonia disease of potato reduced by tuberborne inoculum of Rhizoctonia solani AG-3. Am. Potato J. 66: 693–701.

Davies, F.L., and Williams, S.T. 1970. Studies on the ecology of actinomycetes in soil. I. The occurrence and distribution of actinomycetes in a pine forest soil. Soil Biol. Biochem. 2: 227–238.

Davis, J.R.; G.M. McMasters; R.H. Callihan; F.H. Nissley and J.J. Pavek. 1976. Influence of soil moisture and fungicide treatments on common scab and mineral content of potatoes. Phytopathology 66: 228-233.

Davis, J.R., McMaster, G.M., Callihan, R.H., Garner, J.G., and McDole, R.E. 1974. The relationship of irrigation timing and soil treatments to control potato scab. Phytopathology 64(11):1404-1410.

FAO. 2008. FAO Statistics Division 2009.

Confederación Nacional de Productores de Papa de la República Mexicana. Panorama Mundial. [email protected]

Faucher, E., Savard, T., and Beaulieu, C. 1992. Charactrization of actinomycetes isolated from common scab lesions on potato tubers. Can. J. Plant Pathol. 14: 197–202.

Fischl, G. 1990. The prospective consequences by planting seed potatoes infected by common scab. Novenytermeles. 39: 313-323.

Frank, J.A. 1981. Rhizoctonia canker (black scurf). In Compendium of potato diseases. Edited by W.J. Hooker. American Phytopathological Society, St. Paul, Minn. pp. 52–54.

Frank, J.A., and Leach, S.S. 1980. Comparison of tuberborne and soilborne inoculum in the Rhizoctonia disease of potato. Phytopathology, 70: 51–53.

FAO (2008),

Harrison, M.D., Johnson, G., and Barmington, R.D. 1970. Comparison of two methods of PCNB application for control of Rhizoctonia infection of potatoes. Am. Potato J. 47: 386–393.

Hooker, W.J. 1981. Common Scab. Pages 33-34 in: Compendium of Potato Diseases. W.J. Hooker ed. American Phyopathological Society. St. Paul MN. 125 p.

Hsu, S.C., Lockwood, J.L. 1975. Powdered chitin agar as a selective medium for numeration of actinomycetes in water and soil. Appl. Microbiol. 29:422–426.

Li-Hua, X., Qi-Ren, L., y Cheng-Li, J. 1996. Diversity of Soil Actinomycetes in Yunnan, China. Appl Environ Microbiol. 62: 244–248.

James, W.C., and McKenzie, A.R. 1972. The effect of tuberborne sclerotia of Rhizoctonia solani Kuhn on the potato crop. Am. Potato J. 49: 296–301.

Johnston, H.W. 1995. Efficacy of potato seed piece fungicide treatments for control of tuber diseases, 1995. Agric. Agri-Food Can. 1995 Pest Manage. Res. Rep. No. 130. pp. 84–86.

Johnston, H.W. 1996. Efficacy of fungicide tuber treatments for control of Rhizoctonia solani and Streptomyces scabies. Agric. Agri-Food Can. 1996 Pest Manage. Res. Rep. No. 111.

King, R.R.; C.H. Lawrence and M.C. Clark. 1991. Correlation of phytotoxin production with pathogenicity of Streptomyces scabies isolates from scab infected potato tubers. Am. Pot. Journal 68: 675-680.

Kritzman, G., and Grinstein, A. 1991. Formalin application against soil-borne Streptomyces. Phytoparasitica, 19: 248 (Abstr.).

Lambert, D.H. & R. Loria. 1989a. Streptomyces scabies sp. nov.; nom. Rev. Int. J. Syst. Bacteriol 39: 387-392.

Lambert, D.H. & R. Loria. 1989b. Streptomyces acidiscabies sp. nov.; nom. Rev. Int. J. Syst. Bacteriol 39: 393-396.

Lapwood, D.H. 1973. Streptomyces scabies and potato scab disease. In: Sykes G. and F.A. Skinner, eds. Actinomycetales: Characteristics and practical importance. London, UK. Academic Press 253-260.

Lapwood, D.H.; L.W. Wellings and J. H. Hawkins. 1973. Irrigation as a practical means to control potato common scab (Streptomyces scabies): Final experiment and conclusions. Plant Pathol. 22: 35-41.

Lawes Agricultural Trust of the Rothamsted Experimental Station. 1995. GenStat 5. Release 3.2. Statistical package. Lawes Agricultural Trust of the Rothamsted Experimental Station,

Lehtonen, M.J., Rantala, H., Kreuze, J.F., Bang, H., Kuisma, L., Koski, P, Virtanen, E., Vihlman, K., and Valkonen, J.P.T. 2004. Occurrence and survival of potato scab pathogens (Streptomyces species) on tuber lesions: quick diagnosis based on a PCR-based assay. Plant Path. 53(3):280-287.

Liu, D.; N.A. Anderson and L.L. Kinkel. 1995. Biological control of potato scab in the field with antagonistic Streptomyces scabies. Phytopathology 85: 827-831.

Loria, R., Bukhalid, R.A., Fry, B.A., and King, R.R. 1997. Plant pathogenicity in the genus Streptomyces. Plant Dis. 81: 836–846.

Loria, R., Coombs, J., Yoshida, M., Kers, J., and Bukhalid, R. 2003. A paucity of bacterial root diseases: Streptomyces succeeds where others fail. Physiological and Molecular Plant Pathology 62(2):65-72.

Loria, R. 1991. Vegetable Crops: Potato scab. Cooperative Extension, New York State, Cornell University. Fact Sheet Page 725.8.

Miyajima, K.; F. Tanaka; T. Takeuchi and T. Kuninaga. 1998. Streptomyces turgidiscabies sp. nov. Int. J. Bacteriol. 48: 494-502.

Natzume, M.; R. Ryu and H. Abe. 1996. Production of phytotoxins, concanamycins A and B by Streptomyces spp. causing potato scab. Annales of the Phytopathological Society of Japan 62: 411-413.

Powelson, M.L., Johnson, K.B., and Rowe, R.C. 1993. Management of diseases caused by soilborne plant pathogens. In Potato health management. Edited by R.C. Rowe. American Phytopathological Society Press, St. Paul, Minn. pp.149–158.

Pavlista, A.D. 1996. How important is common scab in seed potatoes?. Am. Pot. Journal 73: 275-278

Ramírez-Villapudua, J. 1985. Identification of a new race of Fusarium oxysporum Schl. f. sp. conglutinans (Wr) Snyd. and Hans. from cabbage and its control by means of solarization of soil amended with cabbage residues. Ph. D. Dissertation, University of California-Riverside. 125 pp.

Ramírez-Villapudua, J. 1989. Efecto de la solarización y el metam-sodio sobre la pudrición de la corona y raíz del tomate (Fusarium oxysporum f. sp. radicis-lycopersici), malas hierbas y desarrollo del tomate (Lycopersicon esculentum). XVI Congreso Nacional de Fitopatología-Sociedad Mexicana de Fitopatología, Montecillo, México. p. 156.

Ramírez-Villapudua, J. y López-Villapudua, C. 1991. Incremento de la efectividad de la solarizacion del suelo para controlar Sclerotium y Fusarium mediante el uso de dos capas de plástico. Congreso Nacional de Fitopatología-Soc. Mex. de Fit, Puebla, Puebla. Pág. 156.

Ramírez-Villapudua, J. 1991. La solarización del suelo para el control de patógenos y malas hierbas. En: Enfermedades de Hortalizas. José Ramírez Villapudua Ed. Universidad Autónoma de Sinaloa, Culiacán, Sin.

Ramírez- Villapudua, J. 1992. La solarización del suelo, un método sencillo para controlar fitopatógenos y malas hierbas. Universidad Autónoma de Sinaloa, Culiacán, Sinaloa.

Ramírez-Villapudua, J., Estrada-Ramírez, F. J., y Sáinz-Rodríguez, R. A. 1992. Efecto de la solarización en bolsas de polietileno sobre patógenos causantes de pudriciones radicales. XIX Congo Nal. de Fitopatología-S.M.F., Saltillo, Coahuila.

Ramírez-Villapudua, J., y Montoya-Angulo, S. 1992. La solarización del suelo, una alternativa para controlar patógenos y malas hierbas. Apuntes. Escuela Superior de Agricultura de la Universidad Autónoma de Sinaloa.

Ramírez-Villapudua, J., y Munnecke, D. E. 1985. Effects of solarization of soil amended with cabbage residues on Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans race 5. Phytopathology 75: 1291.

Ramírez-Villapudua, J., y Munnecke, D. E. 1985. Effect of various organic amendments and volatile emanations from decomposing cabbage on Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans, Race 5. XII Congreso Nacional de Fitopatología-Sociedad Mexicana de Fitopatologia, Guanajuato, Guanajuato, México, Resumen 151.

Ramírez-Villapudua, J., y Munnecke, D. E. 1986. Solar heating and amendements control cabbage yellows. California Agriculture 40: 11-13.

Ramírez-Villapudua, J., y Munnecke, D. E. 1986. Uso de solarización y residuos de repollo para el control de Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans. XIII Congreso Nacional de Fitopatología-Sociedad Mexicana de Fitopatología, Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, México, p. 72.

Ramírez-Villapudua, J., and Munnecke, D. E. 1987. Control of cabbage yellows (Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans) by solar heatins of field soils amended wih dry cabbage residues. Plant Diséase 71: 217-221.

Ramírez-Villapudua, J, and Munnecke, D. E. 1988. Effect of solar heating and soil amendements of cruciferous residues on Fusarium oxysporum f. sp. conglutinans and other organisms. Phytopathology 78: 289-295.

Ramírez-Villapudua, J. y Sáinz-Rodríguez, R. A. 2006. La solarización como herramienta para el control de malezas, patógenos y plagas del suelo. Monografias.com.

Ramírez-Villapudua, J. y Sáinz-Rodríguez, R. A. 2012. Manejo integrado de enfermedades de hortalizas Monografias.com.

Ramírez-Villapudua, J. y Sáinz-Rodríguez, R. A. 2011. Producción de semilla de papa (Solanum tuberosum L.) prebasica. edu.red.

Ramírez-Villapudua, J. y Sáinz-Rodríguez, R. A. 2010. Manejo Integrado de las Enfermedades del Tomate. 2da. Ed. Agrobiologica, S.A. de C.V. Culiacan, Sinaloa, Mex. 389 pp.

Sanford, G.B.1937. Studies on Rhizoctonia solani Kuhn. II. Effect on yield and disease of planting potato sets infested with sclerotia. Sci. Agric. 17: 601–611.

Schaad, N.W., Jones, J.B., and Chun, W. 2001. Laboratory guide for identification of plant pathogenic bacteria. APS Press, St. Paul. Third edition, pp: 236-249.

Schlimme, D.V. 1991. Chlorine treatment of fresh produce. In Vegetable views. Maryland Cooperative Extension Service, University of Maryland, College Park.

Slabbert, R.; A. de Klerk and E. Pretorious. 1994. Isolation of the phytotoxin thaxtomin A associated with Streptomyces scabies (common scab) in potatoes. Journal of the Southern African society for Horticultural Sciences 4: 33-34.

Shirling, E. B., and D. Gottlieb. 1966. Methods for characterization of Streptomyces species. Int. J. Syst. Bacteriol. 16:313–340.

Spotts, R.A., and Peters, B.B. 1980. Chlorine and chlorine dioxide for control of d"anjou pear decay. Plant Dis. 64: 1095–1097

Srivastava, J.S. y Mishra, K.K.. 2004. Common scab of potato in India: varietal screening and disease management. Department of Mycology and Plant Pathology, Institute of Agricultural Sciences, Banaras Hindu University,Varanasi-221005, India. IPSS:2004.

Stevenson, W.R., Loria, R., Franc, G.D., and Weingartner, D.P. 2001. Compendium of potato diseases. APS Press, St. Paul. pp: 14-15

Tashiro, N.; K. Miyashita and T. Suzui. 1990. Taxonomic studies on the Streptomyces species, isolated as causal organisms of potato common scab. Annales of Phytopathological Society of Japan 56: 73-82.

Takeuchi, T.; H. Sawada; F. Tanaka and I. Matsuda. 1996. Phylogenetic Analysis of Streptomyces spp. Causing Potato Scab Based on 16s rRNA sequences. Int. J. Syst. Bacteriol. 46: 476-479

Truper, H.G. and L. De"Clari. 1997. Taxonomic note: necessary correction of a specific epithets formed as substantives (nouns) ""in apposition"". Int. J. Syst. Bacteriol. 47: 908-909.

Weinhold, A.R., Oswald, J.W., Bowman, T., Bishop, J., and Wright, D. 1964. Influence of green manures and crop rotation on common scab of potato. Am. Potato J. 41: 265–273.

Wicks, T.J., Morgan, B., and Hall, B. 1995. Chemical and biological control of Rhizoctonia solani on potato seed tubers. Aust. J. Exp. Agr. 35: 661–664.

Autor:

José Ramírez Villapudua

Roque Abel Sáinz Rodríguez.

Profesores investigadores de la Universidad Autónoma de Sinaloa y Agrobiológica, S.A. de C.V.