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Degradación de aromáticos por hongos de la podredumbre blanca

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    2. Resumen
    4. Bioquímica de mineralización de lignina
    5. Uso de las enzimas de hongos maderables
    6. Conclusión
    7. Bibliografía

    Resumen.

    Los hongos maderables de la llamada "podredumbre blanca", con sus enzimas ligninolíticas degradan una diversidad de polímeros orgánicos complejos, algunos contaminantes ambientales, con una estructura química similar a la lignina. El objetivo de esta breve revisión es: analizar aplicaciones de estos hongos y sus enzimas, en la mineralización de xenobióticos que dañan el ambiente, como: colorantes, aromáticos sencillos y policíclicos, bifenilos policlorados, herbicidas, clorofenoles, nitroaromáticos, etc., como estrategia de biorremediación en la recuperación de recursos naturales: aguas y suelos.

    Palabras clave: Biotecnología ambiental, químicos recalcitrantes, sistemas fúngicos enzimáticos extracelulares.

    I. Introducción.

    En la naturaleza, los hongos de la podredumbre blanca (PB) son basidiomicetos, comunes en bosques de pino y encino (Christian et al.,2005), la nominación de hongos de la PB, deriva de su capacidad de mineralización de la lignina y sus derivados que le da a la madera un aspecto blanquecino (Pointing, 2001), estos hongos realizan una función natural esencial en la conversión de lignina cuya producción es de 20.3 x1012 Kg./año, este es un polímero polifenólico heterogéneo que se degrada por oxidación. El reciclaje de lignina por hongos de la PB, es un factor fundamental del ciclo del carbono en los bosques, una de las mayores reservas de carbono orgánico del suelo.

    II. Bioquímica de la mineralización de la lignina.

    Los hongos de la PB, secretan una o más de las tres enzimas extracelulares oxidativas esenciales en la mineralización de lignina: la lignina-peroxidasa (LiP, E.C.1.11.1.14) que por síntesis endógena de H2O2, oxida veratril alcohol, a la vez oxida compuestos aromáticos no fenólicos, en la reacción se generan radicales arilo y alquilo que se anabolizan intracelularmente; la manganeso-peroxidasa (MnP, E.C. 1.11.1.13) que oxida componentes fenólicos de la lignina, mediante la reacción de oxidación del Mn2+ a Mn3+ , la cual es dependiente del H2O2, (Wesenberg et al.,2003); y la lacasa (Lac, E.C. 1.10.3.2), una fenol oxidasa con cobre (Leonowitz et al.,2001), que oxida anillos de la lignina (Pérez et al.,2002). El patrón de actividad de estas enzimas es específico del género y especie de hongo de la PB involucrado, algunos excretan la LiP, la MnP y no la Lac ó la MnP, la Lac y no la LiP; existen otras enzimas que están indirectamente asociadas con la mineralización de lignina: como la glioxal oxidasa (E.C. 1.2.3.5) y la superóxido dismutasa (E.C. 1.15.1.1) que sintetiza H2O2 necesario, para la actividad de la LiP y la MnP; mientras otras enzimas fúngicas funcionan como enlace entre las rutas de mineralización de la lignocelulosa, como: la glucosa oxidasa (E.C. 1.13.4), la aril alcohol oxidasa (E.C. 1.13.7), la celobiosa quinona oxidorreductasa (E.C.1.15.1) y la celobiosa deshidrogenasa (E.C.1.199.18), según se reporta en la literatura (Leonowicz et al., 1999; Pointing, 2001).

    La síntesis fúngica de la LiP y la MnP se realiza bajo una alta tensión de oxígeno, se reprime en agitación o cuando los hongos de la PB, se cultivan en medio líquido, sin embargo la Lac se sintetiza sólo en agitación, estas tres enzimas son inespecíficas y se inducen en condición limitante de nutrientes, como la fuente de nitrógeno, (Christian et al., 2005), este complejo enzimático inespecífico fúngico extracelular, tiene potencial en la eliminación de xenobióticos con estructura química similar a la lignina (Pointing, 2001) tales como: aromáticos, nitroaromáticos, aromáticos policíclicos, herbicidas, pesticidas, detergentes clorofenoles y colorantes (Scheel et al., 2000).

    Actualmente el hongo de la PB del tipo Phanerochaete chrysosporium, así como sus enzimas se utilizan en la eliminación de contaminantes xenobióticos insolubles, con resultados mejores que con bacterias (Cameron et al., 2000; Shah y Nerud, 2002).

    III. Uso de las enzimas de hongos maderables.

    En la naturaleza los xenobioticos que contaminan el ambiente susceptibles de eliminar con hongos de la PB y/o con sus enzimas extracelulares son:

    III. 1 Colorantes

    En la industria textil se estima que del 10-14% de los colorantes, después del teñido de telas, se vierten en efluentes de agua dulce, los más comunes son: azo, trifenilmetano o polimérico/heterocíclico, estables a la acción degradadora por la microbiota natural, dada la similitud química de estos con los compuestos de los procesos vitales celulares. Para disminuir ese impacto negativo, existe la alternativa de usar hongos de la PB y/o sus enzimas extracelulares inespecíficas que oxidan la lignina (Pointing, 2001). Al respecto, Levin et al., (2004) investigaron 26 hongos de la PB en la decoloración de: verde de malaquita, azure B, poli-R-478, antroquinona azul, rojo congo y xilidina en agar extracto de malta y enriquecido con el colorante. Los resultados señalan que los hongos sintetizaron la LiP, la MnP y la Lac para eliminar los colorantes; incluso una nueva especie: Coriolus versicolor f antarcticus, redujo en un 28% la xilidina, en un 30% la poli R-478, en un 43% el azul brillante de Remazol R, en un 88% el verde de malaquita y en un 98% el índigo carmín en 60 minutos.

    Keharia y Madamwar en el 2002, investigaron en Trametes versicolor en medio de cultivo líquido, la degradación de colorantes. Los resultados indicaron que el amarillo dorado R, el violeta 5, el azul 28 y el rojo Ponceau 4R a concentración de 80 ppm se mineralizaron en 72 h de incubación; mientras el negro 5 a 40 ppm, en 5 días, mientras que no se degradaron, ni el rojo 152, ni azul novatito BC S/D.

    Los investigadores Rodríguez et al., (1999) analizaron el efecto de extractos fúngicos enzimáticos extracelulares crudos de T. hispida y Pleurotus ostreatus, en la eliminación de 23 colorantes. Los resultados mostraron una alta actividad de la MnP y de la Lac de P. ostreatus asociada con la degradación de los colorantes, la adición intermitente de la MnP de P. chrysosporium en la oxidación del poli R-478 y de cristal violeta en un reactor, la que aumento en un 70% la decoloración del cristal violeta y en un 30% la del poli R-478 en 2 h (Moldes et al., 2003), esto demuestra el potencial de estos extractos fúngicos extracelulares para eliminar colorantes en el suelo y el agua.

    III. 2 Aromáticos

    En la biorremediación de ambientes contaminados con xenobioticos aromáticos, se recomienda aplicar hongos de la PB. Demir (2004) investigó el efecto de T. versicolor sobre la mineralización de benceno y tolueno a concentración de: 50, 100, 200, 250 y 300 mg/L, en medio de cultivo liquido, a pH 5 y 28º C en agitación. Los resultados indicaron que T. versicolor consumió el tolueno y el benceno en concentración de 50 mg/L a las 4 h; de 300 mg/L en 36 h, del tolueno y en 42 h con el benceno.

    La eficiencia de P. chrysosporium NRRL 6361 y P. pulmonaris CBS 664.97 para la mineralización de mezclas de aromáticos se evaluó en un suelo no estéril contaminado. Se observo que P. chrysosporium NRRL 6361 y P. pulmonaris CBS 664.97 degradaron naftaleno, tetraclorobenceno e isomeros de dicloroanilina en 30 días (D´Annibale et al., 2005).

    III. 3 Hidrocarburos aromáticos policiclicos (HAP)

    Los HAP son compuestos homólogos de benceno formados por 2 o más anillos fusionados, que se liberan en emisiones industriales, durante la combustión incompleta de la gasolina en automotores, en plantas de generación de energía, naturalmente en depósitos de carbón, en el proceso de transformación de derivados aromáticos de terpenos, esteroles, quinonas etc., sin embargo estos compuestos son recalcitrantes y potenciales carcinogénicos. La literatura reporta que los hongos de la PB, así como sus extractos extracelulares, tienen la capacidad potencial para la degradación de HAP, por ello son una alternativa en la biorremediación de ambientes contaminados con estos poliaromáticos (Clemente et al., 2001). Por que como se menciono, los hongos de la PB sintetizan las enzimas ligninolíticas que oxidan los anillos de los HAP, según lo reporta Novotny et al., (2000) en un estudio con Ierpes lacteus en un suelo contaminado artificialmente con HAP y en un medio líquido; I. lacteus degrado HAP de 3 y 4 anillos, aunque en suelo estéril no sintetizó la Mn-peroxidasa; pero en cultivo estático con una concentración de amonio de 45mM, produjo: la LiP, la MnP y la Lac.

    Otra investigación reporto que T. versicolor sintetizo una Lac en medio de cultivo estático contaminado artificialmente con fenantreno en concentración de 100 mg/L, la Lac oxido el fenantreno en un 46% y en un 76.5% a una concentración de 10 mg/l a las 36 h, a pH 6 a 30º C (Han et al., 2004).

    En general para que los hongos de la PB y su sistema ligninolítico sean más eficientes en la mineralización de los HAP, es necesario incrementar la solubilidad de los HAP, con la adición de un detergente. Un estudio con P. chrysosporium y la adición del tween 80, facilito la degradación de fenantreno, pireno y benzo[a]pireno en un reactor de contacto biológico rotatorio (RBC), donde los resultados mostraron que el tween 80 aumento la solubilidad de los HAP, para hacerlo disponible al sistema enzimático ligninolítico de P. chrysosporium que los oxido más (Zheng y Obrad 2002). Lo anterior apoya la aplicación de los complejos enzimáticos extracelulares fúngicos de hongos de la PB en ambientes contaminados con HAP.

    III. 3. 1 Degradación de HAP con hongos micorrizicos y de la PB.

    Por otra parte, existe investigación sobre la interacción de los hongos de la PB y los del tipo ectomicorrizico, en la mineralización de HAP de 3-7 anillos en suelos estériles y no estériles "in vitro". En donde los resultados mostraron una mineralización de entre 88.5-92.7%, de los HAP de 3 anillos, de entre un 83.4-87.4% de 4 anillos y de entre un 22-42.1% de 5-7 anillos en 3-12 días, en suelo no estéril. Además de que los hongos de la PB y ectomicorrizicos, oxidaron en un 12.6, 37.9 y 9.4% los HAP en suelo estéril, con alto contenido de materia orgánica, y los eliminaron entre un 29-42% en compuestos de 5-7 anillos, en 287 días en suelo no estéril, rico en materia orgánica (Gramss et al., 1999).

    III. 4 Bifenilos policlorados (BFP).

    Los BFP se utilizan en la industria como fluidos dieléctricos e hidráulicos, como diluyentes orgánicos, plastificantes, etc., por su estabilidad química, son recalcitrantes a la biodegradación, por ello, causan serios problemas de contaminación, por esa razón existen estrategias de biorremediación para su eliminación. Diversos reportes en la literatura muestran la capacidad degradativa de los hongos de la PBa sobre los BFP, por ejemplo: 4 cepas de P. ostreatus mineralizaron en un 40% el Delor 103 en 2 meses (Kubatova et al., 2001). Investigación con T. versicolor sobre la mineralización de BFP radiomarcados con C,14 con la adición del detergente Triton X-100, probo que T. versicolor oxido en un 12% los BFP con el Triton X-100, el cual incremento la solubilidad y en consecuencia la producción de 14CO2 por el hongo (Beaudette et al.,2000).

    Las enzimas del tipo de la Lac de T versicolor y P. ostreatus se usaron en la oxidación de bifenilos policlorados hidroxilados (BPH). La Lac de T. versicolor hidrolizo más los BPH, que la de P. ostreatus, el 3-hidroxi bifenilo fue más resistente a la mineralización por las lacasas que sus análogos 2-4 hidroxilados (Keum y Li, 2000), lo anterior muestra la capacidad de los hongos de la PB en la eliminación de BFP.

    III. 5 Pesticidas.

    Son los compuestos que contaminan aguas superficiales y subterráneas, causan un grave problema ambiental, pues algunos de estos químicos son carcinogénicos, más por su bioaumentación a través de la cadena alimenticia, son de alto riesgo para la vida, por eso es necesario su tratamiento mediante biorremediación para minimizar o reducir su negativo impacto ambiental. Los hongos de la PB y sus enzimas ligninolíticas son un recurso viable en la eliminación de los pesticidas o de algunos de sus componentes como lo reporta Hiratsuka et al., 2001 con Coriolus versicolor, que oxido cloronitrofen y nitrofen. Un estudio en medio líquido demostró que C. versicolor, Hypholoma fasciculare y Stereum hirsutum mineralizaron en un 86% diuron, atrazina y la terbutilazina y en un 44% el metalaxil, en 42 días (Bending et al., 2002). Otros hongos como Bjerkandera adusta cepa 8258, P. ostreatus 7989 y P. chrysosporium 3641 degradan: azinfos-metil phosmet como lo reportan en el 2003, Jáuregui et al., "in vitro", en el cual, los hongos oxidaron entre un 50-96% el herbicida en 4 días.

    En general los detergentes aumentan su solubilidad del complejo enzimático de los hongos de la PB, como lo reportan Hirai et al., 2004, con el tween 80, el cual facilito la actividad de la Mn-P de la disminución en la concentración de metoxiclor en un 65% en 24 h.

    III. 6 Clorofenoles.

    Millones de toneladas de este tipo de aromáticos se producen cada año, uno de los más utilizados es el pentaclorofenol (PCF), que se utiliza como conservador de la madera, en el blanqueo de la pulpa, en consecuencia, efluentes industriales contienen fenoles clorinados, altamente tóxicos para la vida como: el 2,4,6-clorofenol, carcinogénico para animales, ó el p-clorofenol posible carcinogénico en humanos. Actualmente la atención se centra en la disposición final de clorofenoles al ambiente, por los efectos tóxicos señalados y porque son precursores de dioxinas.

    Investigaciones con hongos de la PB sobre la degradación de compuestos clorofenólicos, muestran que T. versicolor crecido en paja de trigo produjo la mayor deshalogenación durante la mineralización de PCF; T. versicolor degrado el PCF en suelo no estéril en comparación con el suelo control sin el hongo, donde oxido en mayor proporción pentacloroanisol comparado con P. chrysosporium en medio líquido, lo que hace evidente su uso potencial en biorremediación de suelos (Walter et al., 2004). Shim y Kawamoto 2002, realizaron un estudio con la Li-P de P. chrysosporium en reactor de lecho empacado, donde demostraron la mineralización de PCP en un 80%.

    Zouari et al., (2002) investigaron el complejo enzimático de P. chrysosporium suspendido e inmovilizado, el cual degrado 4-clorofenol (4-CF) en un reactor estático, en un rotatorio y en matraz. Los resultados mostraron la mayor oxidación del 4-CF en el reactor rotatorio que en el matraz, aunque en medio de cultivo se reprime la expresión de la Li-P y la Mn-P.

    III. 7 Nitroaromáticos.

    Estos son compuestos como: el nitrobenceno, el nitrotolueno, los nitrofenoles y los nitrobenzoatos, se utilizan en síntesis de pesticidas, explosivos, colorantes, y farmacéuticos, pero son un problema ambiental por su recalcitrancia. Ciertos nitroaromáticos son tóxicos para humanos y animales. Investigación reporta que los hongos de la PB oxidan nitroaromáticos, como el trinitrotolueno (TNT) son una alternativa en la recuperación de ambientes contaminados con estos compuestos. Sin embargo no existe suficiente información en la literatura de aislamientos de hongos de la PB en sitios contaminados con TNT, aunque algunos géneros de hongos filamentosos del suelo tienen esa capacidad oxidativa (Bennett el al., 1995). Kim y Song, (2003) con Irpex lacteus estudiaron la degradación de 2,4,6-trinitrotolueno "in vitro" en cultivo estático y agitación, los resultados mostraron que la mineralización de TNT fue mayor en condición estática, que en agitación con adición de tween 80 al 1%, se aumento la solubilidad del TNT en consecuencia su oxidación en un 30.57%, en comparación con la condición estática. Otros trabajos "in vitro" prueban que T. trogii BAFC 463 degrada nitrobenceno y antraceno en un 90 % en concentración de 250-500 ppm, en 24 días. Además se observo una mayor producción de la Lac en comparación con la MnP y la LiP, lo que sugiere que la actividad de la Lac esta relacionada con la mineralización de estos compuestos (Levin et al.,2003).

    III. 8 Otros aromáticos.

    Existen otros compuestos sintéticos que por su estructura y su composición química compleja no se investigan, pero evidencia sugiere que pueden ser degradados y/o mineralizados por el sistema enzimático de los hongos de la PB como: C. versicolor, Funalia trogii, P. chrysosporium y P. pulmonaris en la decoloración de vinasas en cultivo estático. Los reportes al respecto muestran que no solo decoloran las vinasas sino también reducen su demanda química de oxígeno (Kahraman y Yesilada, 2003). Otro estudio demostró la capacidad oxidativa de P. crhysosporium, P. ostreatus, Lentinus edodes, T. versicolor en un licor residual del molido de pulpa y papel en un medio plástico poroso, donde los hongos de la PB oxidaron en un 71% la lignina para disminuir en un 48% la demanda química de oxígeno, lo que baja el costo de producción del proceso (Wu et al., 2005).

    IV. Agradecimientos

    Al proyecto 2.2 de la CIC-UMSNH (2005) por las facilidades para la realización de esta investigación.

    V. CONCLUSIÓN

    La revisión hace evidente la capacidad de los hongos de la podredumbre blanca y sus enzimas extracelulares, relacionadas con el metabolismo de la lignina en la eliminación de contaminantes de tipo aromático. Sin embargo es necesario conocer más sobre estos complejos enzimáticos fúngicos extracelulares al igual que la dinámica del catabolismo de los principales aromáticos tóxicos al ambiente.

    La Biorremediación como estrategia de recuperación de ambientes impactados por xenobioticos esta ampliamente documentada, aunque la mayoría de los reportes mencionan por lo general la utilización de bacterias menos eficaces para resolver esta clase de problema. La opción de utilizar hongos y sus enzimas extracelulares de la hidrólisis de la lignina, abre las posibilidades de aplicarlas en la mineralización de aromáticos tóxicos en el suelo y el agua, recalcitrantes a la degradación bacteriana y los métodos químicos.

    La utilización de hongos de la PB y sus enzimas es factible en sitios contaminados por hidrocarburos aromáticos policíclicos, donde su estabilidad química y su disponibilidad son un problema en la recuperación de recursos naturales impactados con compuestos derivados del petróleo, así como en la hidrólisis de colorantes a nivel de reactor por lo anterior, el futuro basado en este grupo es promisorio.

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    Autores:

    Dr. Juan Manuel Sánchez-Yáñez

    Profesor Investigador de tiempo completo Titular "C". Perfil PROMEP

    Laboratorio de Microbiología Ambiental

    Instituto de Investigaciones Químico-Biológicas. Edif.. B-3

    Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.

    García-Hernández D1.,

    R., Sosa-Aguirre C. R2.,

    * 1Microbiología Ambiental.

    2Ecología Microbiana. Instituto de Investigaciones Químico-Biológicas