Caracterización del Holoparasitismo de Orobanche ramosa en Tomate Bajo Condiciones de Campo (página 2)

Caracterizar la sincronización del ciclo de vida del orobanque con el cultivo hospedero, permite determinar la fase fenológica en que la maleza parásita comienza a competir y alterar el desarrollo normal del cultivo, elemento esencial en la planificación y aplicación de estrategias eficaces de control. Una práctica cultural para escapar a la presión de una determinada plaga y evitar pérdidas en la producción, es variar la época de establecimiento del cultivo hospedero. Se ha demostrado que adelantar o retrasar la siembra del cultivo, incide en los niveles de infección en especies de Orobanche y por consiguiente se mejora la producción de cultivos hospederos (Mesa-García y García-Torres, 1986; Castejón-Muñoz et al., 1993; López-Granados y García-Torres, 1997).

En este trabajo se presentan resultados de campo de la interacción O. ramosa y tomate, caracterizando la fenología de la maleza parásita, impacto del parasitismo sobre parámetros morfológicos y distribución de la materia seca en componentes del hospedero, utilizando DG, y el efecto del fitoparásito sobre la productividad del cultivo en tres épocas de plantación.

4. Materiales y métodos

Los experimentos se realizaron en Los Confines, Angol (37º45’ lat. Sur, 72º44’ long. Oeste) en un suelo de textura franco arenosa correspondiente a la serie Anilehue (Fluventic Haploxerolls, Mollisol) (CIREN, 1999) con 4 a 5% de materia orgánica, pH de 6 a 6,5 y con un historial de altos niveles de infestación de orobanque. Se utilizaron plántulas de tomate cv. Cal Ace (hábito de crecimiento indeterminado), las que se trasplantaron a raíz cubierta (speedling) al estado de tres a cuatro hojas. Para el control de malezas se aplicó metribuzina en dosis de 0,48 kg ha-1, y posteriormente limpias manuales (dos a tres) según emergencia de las malezas con la precaución de no dañar plantas de orobanque. La fertilización fue según análisis de suelo con 250 kg ha-1 de P2O5 localizado al surco como superfosfato triple; 300 kg ha-1 de N parcializado a la plantación (150 kg ha-1), floración (50 kg ha-1), cuaja (50 kg ha-1) y producción (50 kg ha-1) como salitre sódico; K2O en 100 kg ha-1 a la plantación y 80 kg ha-1 a la cuaja en las formas de muriato de potasio y sulpomag; 20 kg ha-1 de S como sulpomag y 0,5 kg ha-1 de B a la plantación como boronatrocalcita. Las plantas se manejaron en un sistema de conducción tipo parronal sin poda (experimento de fenología y morfología), y con poda a dos ramas (experimento de épocas de plantación), y riego por goteo con un gasto diario de 0,75 L h-1 por gotero.

En base a la información de temperatura máxima y mínima diaria (Estación La Mona, 37º 48’ lat. Sur y 72º39’ long. Oeste, Dirección General de Aguas) se calcularon temperaturas promedio por semana desde plantación a fin del ciclo (Figura 1) y DG a través de la siguiente fórmula:

Figura 1. Temperatura promedio semanal durante a) desarrollo del estudio de fenología en tres temporadas, y b) estudio de épocas de plantación en dos temporadas. Figure 1. Weekly average temperature during a) development of phenology study in three seasons, and b) study of planting date in two seasons.

donde Tt es el tiempo térmico en DG, Ta es la temperatura media diaria y Tb es la temperatura base (10ºC) para el desarrollo del cultivo (Universidad de California, 1985).

Experimento de fenología

El cultivo se estableció el 17, 21 y 21 de noviembre, de las temporadas 1999-2000, 2000-2001 y 2001-2002, respectivamente. Las observaciones fenológicas se realizaron en plantas parasitadas durante las tres temporadas, desde los 15 a 135 días después del trasplante (DDT), y con una frecuencia de 15 a 20 días. La unidad experimental fue de 3,6 x 9 m con seis repeticiones en 1999-2000 (378 plantas disponibles), y cuatro repeticiones en 2000-2001 y 2001-2002 (252 plantas disponibles por temporada). El tamaño de la muestra fue de una planta al azar por repetición en cada una de las ocho evaluaciones por temporada. Cada planta de tomate se extrajo con su sistema radical desde un volumen de suelo de 50 x 50 x 50 cm. Las plantas de orobanque se recolectaron junto con el sistema radical de la planta de tomate, se lavaron prolijamente con agua para eliminar partículas de suelo y se tamizaron para recuperar restos de raíces y plantas de orobanque.

La fenología del cultivo se caracterizó sobre la base de descriptores agronómicos (Universidad de California, 1985), y en la maleza parásita se utilizó la escala desarrollada por Mesa-García y García-Torres (1986) correspondiente a los estados: "a": nódulo; "b": nódulo con raíz de escaso desarrollo; "c": aparición de yema; "d": yema y raíz desarrollada; "e": vástago desarrollado emergiendo de la yema; y "f": vástago emergiendo sobre la superficie del suelo. La severidad de infección (SI), índice que corresponde al número de plantas de orobanque por planta de tomate, se evaluó contando el número de plantas de orobanque instaladas en la raíz de cada planta de tomate. Se determinó la SI promedio y la desviación estándar para cada una de las evaluaciones.

Experimento de morfología

Se estableció el 21 de noviembre de las temporadas 2000-2001 y 2001-2002, sobre suelo naturalmente infestado con semilla del parásito (tratamiento con infestación) y suelo esterilizado con dazomet en dosis de 60 g m-2 (tratamiento sin infestación). Para la caracterización del efecto del parasitismo sobre la morfología de las plantas del cultivo y la producción, se registró el número de hojas, ramas y racimos florales, y peso de fruto en planta parasitada y no parasitada. Las plantas de orobanque se colectaron con el mismo procedimiento de extracción del experimento anterior. El material vegetal se secó a 60ºC hasta peso constante, para determinar materia seca de follaje (ramas y hojas) y raíz de tomate, y materia seca de orobanque. En este estudio se utilizó un diseño experimental de bloques completos al azar con tres repeticiones y un tamaño de parcela de 3,6 x 9 m. En cada uno de los ocho muestreos realizados durante el ciclo de vida del complejo parásito-hospedero, se evaluó una planta de tomate por repetición en la hilera central de cada parcela. Se calcularon promedio y desviación estándar de los parámetros medidos en la maleza parásita y cultivo. La producción total de frutos por planta se evaluó de una muestra de tres plantas por repetición, y los resultados obtenidos fueron sometidos a ANDEVA y prueba de Tukey (P ≤ 0,05) para la comparación de medias.

Experimento de épocas de plantación

El cultivo se estableció durante las temporadas 1999-2000 y 2000-2001, y en tres épocas: temprana (14 y 15 de octubre), normal (17 y 16 de noviembre), y tardía (21 y 21 de diciembre). La plantación en cada época se realizó en suelo infestado (tratamiento con infestación), y suelo esterilizado con bromuro de metilo en dosis de 70 g m-2 hasta una profundidad de 45 cm (tratamiento sin infestación). Se realizaron evaluaciones de rendimiento en tres plantas por repetición, con una frecuencia de dos a tres cosechas por semana. En la maleza parásita se determinó el número de plantas que emergieron a la superficie a los 75 y 100 días después del trasplante (DDT) en tres plantas por repetición, utilizando un cuadrante de 50 x 50 cm y tomando como centro cada planta evaluada.

El diseño experimental correspondió a bloques completos al azar con tres repeticiones, en un arreglo factorial con tres épocas de plantación y suelo con y sin infestación. El tamaño de la parcela fue de 3,6 x 3 m, con tres hileras de plantación a 1,2 m de distancia entre hilera y 0,5 m sobre la hilera (21 plantas). Los resultados se sometieron a ANDEVA y para la comparación de medias se utilizó la prueba de diferencia mínima significativa (DMS, 5%) con el programa computacional SAS (SAS Institute, 1989).

5. Resultados y discusión

Fenología

El ciclo vital de O. ramosa comprende una fase subterránea y otra aérea, que se inicia con la germinación de la semilla y conexión del tubo germinativo con el tejido vascular del hospedero (instalación), formándose una estructura denominada haustorio. El primer evento fenológico de la fase subterránea, correspondiente al estado de nódulo ("a") se detectó con una acumulación térmica de 120 DG en 1999-2000, y de 233 y 262 DG en las siguientes dos temporadas. Cuando las unidades de calor superaron los 550 DG (60 a 75 DDT), el orobanque inició la fase aérea con la emergencia de los tallos sobre la superficie del suelo (estado "f"). Una vez alcanzado este estado, floreció rápidamente con requerimientos térmicos que variaron entre 643 a 848 DG, y finalizó el ciclo con la apertura de la cápsula (diseminación de la semilla) cuando se superaron los 1.100 DG en las tres temporadas (Cuadro 1).

Cuadro 1. Caracterización de estados fenológicos de Orobanche ramosa y tomate en función de días grado (DG) y días después del trasplante (DDT). Table 1. Characterization of phenological stages of Orobanche ramosa and tomatoes as a function of degree-days (DG) and days after planting (DDT).

En la temporada 1999-2000 a los 130 DDT el 27% de las plantas alcanzaron el estado "f", mientras que en 2000-2001 y 2001-2002 con SI comparativamente inferiores a la primera temporada, la emergencia se incrementó a niveles de 85 y 51%, a los 135 y 130 DDT respectivamente (Cuadro 1). La supervivencia o capacidad de emergencia de las plantas de orobanque está interrelacionada con la instalación, ya que las primeras plantas en conectarse a la raíz del cultivo hospedero tienen mayores posibilidades de emerger (López-Granados y García-Torres, 1993b). Del total de plantas de orobanque instaladas en la raíz de tomate no todas alcanzan el estado "f", probablemente por la competencia intraespecífica ocurrida durante la fase subterránea, la que se acentúa con altos niveles de infección (Mesa-García y García-Torres, 1986; López-Granados y García-Torres, 1993a).

Se debe destacar la coexistencia simultánea de una amplia gama de estados de desarrollo de O. ramosa parasitando a tomate, aunque se observó una tendencia a concentrarse en dos a tres estados para determinados eventos fenológicos del cultivo hospedero. En la medida que el calor acumulado superó los 800 DG, la mayoría de las plantas de orobanque se agruparon hacia los estados de mayor desarrollo como "d" a "f" (Cuadro 1). La variabilidad fenológica de orobanque parasitando a tomate fue mayor a la reportada en el sistema O. cernua-maravilla (Castejón-Muñoz et al., 1993) y O. crenata parasitando a haba, lenteja, arveja y vicia (Mesa-García y García-Torres, 1986; Arjona-Berral et al., 1987). Este comportamiento fenológico se debería en cierta medida a la germinación continua en el tiempo de las especies de Orobanche (López-Granados y García-Torres, 1993b), originando la subsistencia del fitoparásito en distintos estados de desarrollo de tomate. La temperatura es uno de los factores abióticos de mayor influencia en la germinación de especies de Orobanche (Pieterse y Verkleij, 1994), estimándose un óptimo de 20ºC o levemente superior (Ter Borg, 1986). Estas condiciones de temperaturas promedio semanales en torno a 20ºC se dieron durante la mayor parte del ciclo de vida del sistema orobanque-tomate en las tres temporadas de estudio (Figura 1a).

A pesar de la gran variabilidad fenológica del orobanque con los del cultivo hospedero, se apreció consistencia entre determinados estados de ambas especies. El estado "a" sincronizó mayoritariamente con el de floración del tomate (emisión del primer racimo floral), el estado "f" (emergencia) con el de fructificación (fruto verde), y la apertura de cápsula con la senescencia del cultivo (Cuadro 1). En otros sistemas estas fases fenológicas de Orobanche se han observado en estados más tempranos del cultivo hospedero. En O. crenata parasitando haba, arveja y lenteja, y O. cernua parasitando a maravilla, el estado "a" sincronizó con la fase vegetativa y en el estado "f" se constató un traslape entre las fenofases vegetativa a floración de los cultivos hospederos (Mesa-García y García-Torres, 1986; Arjona-Berral et al., 1987; Castejón-Muñoz et al., 1993). Esta relación sincrónica de estados fenológicos entre maleza parásita y cultivo hospedero tiene importancia para definir estrategias de control, particularmente para la toma de decisión del momento de aplicación de herbicidas postemergentes (Castejón-Muñoz et al., 1990), durante la fase no visible o subterránea del orobanque (Díaz, 2004).

Los requerimientos promedio de calor durante las tres temporadas para el ciclo de vida de O. ramosa alcanzaron a 1.180 DG, lo que se completó con un promedio de 132 DDT desde iniciada la instalación (estado "a") hasta el fin del ciclo biológico (cápsula abierta), período que fue superior al observado por Kogan (1994). Las fases subterránea y aérea de orobanque se sucedieron en una proporción similar del total de DG para completar su ciclo biológico. La prolongada duración del estado "f" o fase aérea, unida a las características de floración acropétala e indeterminada de orobanque permitiría producir elevadas cantidades de semilla, lo cual constituye una estrategia importante de supervivencia y dispersión de la maleza parásita. En estos atributos poblacionales influyen notablemente las variadas prácticas culturales (poda, conducción y riego) y las numerosas cosechas que se realizan en tomate para consumo fresco, actividades que coinciden con la extensa etapa reproductiva de orobanque, facilitando la diseminación de la semilla a otros sectores cercanos a los focos de infestación.

Morfología

El fitoparásito afectó negativamente el crecimiento vegetativo y reproductivo del hospedero, disminuyendo el número de hojas, ramas, racimos florales y peso de frutos (Figura 2). No se detectó aborto floral como el reportado por Kogan y Lira (1997) en el complejo orobanque-berenjena. El tomate respondió al parasitismo disminuyendo componentes estructurales y reproductivos antes de la emergencia de orobanque, particularmente durante la temporada 2000-2001, en que las plantas sanas contrastaron con las parasitadas en todos los parámetros morfológicos a partir de los 303 DG hasta finales del ciclo. La disminución de la materia seca del follaje (hojas y ramas) y raíz de tomate ocurrió a partir de 303 y 441 DG en 2000-2001 y 2001-2002, respectivamente (Figura 3). Al igual que en los parámetros morfológicos, dicho efecto fue previo a la emergencia del orobanque, y con el cultivo hospedero en su fase de floración a cuaja de fruto (Cuadro 1). En O. aegyptiaca parasitando tomate, bajo condiciones controladas, esto se observó sólo a partir de la emergencia de la maleza parásita (Barker et al., 1996), confirmando la singularidad del complejo orobanque-tomate en comparación a otras asociaciones entre especies de Orobanche y cultivo hospedero. La reducción en parámetros morfológicos y materia seca de tomate fue menos intensa en 2001-2002, lo que se debería a la menor SI (Cuadro 1), resultado concordante al de O. crenata parasitando haba, donde la alteración de parámetros morfológicos del hospedero dependió del nivel de infección (Mesa-García y García-Torres, 1984).

Figura 2. Respuesta del cultivo hospedero en parámetros morfológicos y peso de fruto en planta parasitada (CON) y no parasitada (SIN) (2000-2001 y 2001-2002). Las barras verticales representan la desviación estándar. Figure 2. Response of host crop in morphologic parameters and fruit weight in infested (CON) and non-infested (SIN) plants (2000-2001 and 2001-2002). Vertical bars indicate standard errors.

Figura 3. Respuesta del cultivo hospedero en materia seca (g) de raíz y follaje de planta parasitada (CON) y no parasitada (SIN), y de Orobanche ramosa (2000-2001y 2001-2002). Las barras verticales representan la desviación estándar. Figure 3. Response of host crop in dry matter content (g) of roots and foliage of infested (CON) and non-infested (SIN) plants, and of Orobanche ramosa (2000-2001 and 2001-2002). Vertical bars indicate standard errors.

El menor número de hojas (Figura 2) tiene directa incidencia sobre la capacidad fotosintética, con lo cual disminuyeron los niveles de materia seca del follaje y raíz de tomate parasitado (Figura 3). El orobanque concentró porcentajes de materia seca próximos a 50% (2000-2001) y 30 % (2001-2002) del peso total hacia fines del ciclo de vida del cultivo, comportándose como un componente más en el destino de los fotosintatos, lo que afectó la tasa de partición hacia diferentes órganos y alteró el crecimiento y desarrollo del cultivo. Consecuentemente, en primera instancia se redujo el número de racimos florales, y posteriormente la producción de frutos (Figura 2), traduciéndose en pérdidas significativas de 68 y 45% en las temporadas 2000-2001 y 2001-2002, respectivamente (Cuadro 2). Esta influencia en el crecimiento y distribución de la materia seca entre follaje y raíz del hospedero ha sido constatada en otros complejos parásito-hospedero (Ter Borg, 1986; Graves, 1995; Barker et al., 1996). El componente del hospedero más afectado por el efecto sumidero de orobanque correspondió al follaje, lo que se demuestra durante la etapa de máxima acumulación de materia seca de la maleza parásita, ocurrida a los 1.035 y 1.117 DG en 2000-2001 y 2001-2002, respectivamente. En dicha etapa las disminuciones del follaje alcanzaron a 66 y 20% versus 19 y 7% de raíz en ambas temporadas (Figura 3).

Cuadro 2. Efecto del parasitismo de Orobanche ramosa en la producción de frutos (g) por planta de tomate en dos temporadas. Table 2. Effect of the parasitism of Orobanche ramosa on the production of fruit (g) by tomato plants in two seasons.

Durante el ciclo de vida del complejo parásito-hospedero, la relación entre materia seca de planta parasitada y orobanque versus materia seca de planta no parasitada presentaron valores inferiores a 1, típicos de una relación parasítica. Sin embargo, durante el desarrollo del complejo hospedero-parásito en la temporada 2001-2002, se obtuvo un valor de 1,1 en la etapa de mayor acumulación de materia seca del fitoparásito (1.117 DG). Ocasionalmente se han reportado valores superiores a 1 en orobanque (Ter Borg, 1986; Kogan y Lira, 1997), lo que se debería a la acción de la maleza parásita como un sumidero extra de asimilados de la fotosíntesis, induciendo una producción neta mayor en el hospedero y consecuentemente una mayor capacidad de acumulación de materia seca en la maleza parásita (Ter Borg, 1986). La alteración en componentes morfológicos y distribución de la materia seca de tomate, sería en gran medida un reflejo de la perturbación fisiológica a nivel de asimilados de la fotosíntesis que es inducida por el fitoparasitismo, con las resultantes pérdidas significativas en la producción de frutos (Cuadro 2).

Estas modificaciones en las estructuras vegetativas y reproductivas del hospedero ponen de manifiesto que los esfuerzos de control deben apuntar hacia etapas tempranas del proceso de infección, a fin de evitar efectos negativos en el crecimiento y desarrollo del hospedero. Esta estrategia ha sido demostrada en otros cultivos, en que la aplicación de herbicidas se realiza durante los primeros estados fenológicos de la fase subterránea de especies de Orobanche (Mesa-García y García-Torres, 1986; Castejón-Muñoz et al., 1990; García-Torres y López-Granados, 1991; Parker y Riches, 1993; García-Torres et al., 1994; López-Granados y García-Torres, 1998; Díaz, 2004).

Épocas de plantación

El ANDEVA para número de plantas de orobanque emergidas indicó un efecto significativo de la época de plantación a los 100 DDT, de la temporada a los 75 y 100 DDT, y de la interacción entre época y temporada a los 75 y 100 DDT (Cuadro 3). La emergencia de orobanque fue significativamente mayor en la temporada 1999-2000 que 2000-2001, y en la época de plantación temprana y normal respecto de la tardía. Esta diferencia entre temporadas puede deberse a que los meses de noviembre y diciembre de 2000 fueron menos temperados y de mayor variación térmica que los de 1999 (Figura 1b), influyendo en la capacidad de instalación del parásito en el hospedero y en el número de plantas emergidas. El efecto de la época de plantación del cultivo hospedero sobre la capacidad de emergencia de orobanque, se debería a que su ciclo de vida en la época temprana y normal se relacionó con temperaturas ambientales promedio más adecuadas para su establecimiento y desarrollo, mientras que en la tardía las temperaturas cayeron abruptamente a niveles inferiores a 16ºC durante la fase de emergencia (Figura 1b). Consecuentemente, a los 100 DDT la emergencia de orobanque fue significativamente inferior en la época tardía respecto de la temprana y normal (Cuadro 3).

Cuadro 3. Plantas de Orobanche ramosa emergidas por planta de tomate según época de plantación y días después del trasplante (DDT) (1999-2000 y 2000-2001). Table 3. Plants of Orobanche ramosa emerged per tomato plant according to planting date and days after planting (DDT) (1999-2000 y 2000-2001).

Los análisis de rendimiento del cultivo hospedero arrojaron efectos significativos del parasitismo, época de plantación, temporada, y en las interacciones entre parasitismo con época, y parasitismo con temporada (Cuadro 4). Las mejores condiciones de temperatura registradas en 1999-2000 permitieron el inicio más temprano y prolongado de la cosecha, con lo cual se obtuvo un rendimiento promedio que superó significativamente en un 40% al de la temporada 2000-2001 (Cuadro 4). En consideración a la mayor emergencia de plantas de orobanque en 1999-2000 (Cuadro 3), el efecto de la maleza parásita fue más severo en dicha temporada implicando pérdidas próximas a 60.000 kg ha-1 (disminución de 81%) y de casi 40.000 kg ha-1 (disminución de 77%) en 2000-2001 (Cuadro 4).

En ambas temporadas del estudio, las plantas de tomate no parasitadas presentaron una respuesta positiva en el rendimiento, particularmente en la temporada 1999-2000, cuando se adelantó la plantación respecto de la normal, y mermas significativas en ambas temporadas cuando ésta se atrasó. En el tratamiento con infestación, el retardar la plantación respecto de una fecha normal disminuyó la emergencia de orobanque (Cuadro 3), pero no se detectaron diferencias importantes en la producción para las diferentes épocas de plantación, ya que los rendimientos no superaron los 16.000 kg ha-1. Similar respuesta se obtuvo en O. aegyptiaca parasitando tomate, en que los rendimientos presentaron severas pérdidas en todas las fechas de plantación evaluadas (Eizenberg et al., 1998).

Cuadro 4. Rendimiento (kg ha-1) de tomate parasitado y no parasitado según épocas de plantación en dos temporadas de evaluación. Table 4. Yield (kg ha-1) of infested and non-infested tomatoes according to planting date in two seasons of evaluation.

Diversos trabajos han puesto de manifiesto el efecto de la temperatura sobre la germinación de Orobanche (Pieterse y Verkleij, 1994; van Hezewijk et al., 1994), demostrándose que adelantar o retrasar la plantación afecta los niveles de infección y, por consiguiente mejora la producción del cultivo hospedero (Castejón-Muñoz et al., 1993). Sin embargo, los resultados del presente trabajo estuvieron en concordancia a los obtenidos con el sistema O. crenata-haba (Mesa-García y García-Torres, 1986; López-Granados, 1997; López-Granados y García-Torres, 1997), en que retrasar la siembra disminuye el parasitismo pero con una considerable pérdida de la producción.

6. Conclusiones

Los resultados de este estudio indicaron que coexistió una amplia gama de estados fenológicos de orobanque parasitando a tomate. Se detectó en la maleza parásita que el primer estado de desarrollo ("a") ocurrió entre 120 a 250 DG e inició la etapa de emergencia (estado "f") cuando se superaron los 550 DG, y que sincronizó con la floración y fructificación del cultivo hospedero. El fitoparásito completó su ciclo biológico con 1.180 DG (132 DDT).

El parasitismo de orobanque afectó negativamente la morfología del hospedero (número de hojas y ramas) y reproductivos (número de racimos florales y peso de fruto), como también la cantidad y distribución de la materia seca de follaje y raíz. La reducción en parámetros estructurales del hospedero se debió a un fuerte efecto sumidero del fitoparásito antes de la fase aérea de desarrollo (estado "f"), situándose a los 303 y 441 DG en 2000-2001 y 2001-2002, respectivamente.

Adelantar o retrasar la época de plantación respecto de una fecha normal, no permitió mejorar el rendimiento en planta parasitada (pérdidas que variaron entre 77 y 81%), por lo que no puede ser considerada como una práctica cultural eficiente para disminuir el efecto negativo del parasitismo de orobanque en tomate.

7. Literatura citada

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Jorge Díaz S.1*, Hernán Norambuena M.1 y Francisca López-Granados.2 –

1 Instituto de Investigaciones Agropecuarias, Centro Regional de Investigación Carillanca, Casilla 58-D, Temuco, Chile. *Autor para correspondencia.

2 Instituto de Agricultura Sostenible, CSIC, Apdo. 4084, 14080 Córdoba, España.