La microbiota que fija nitrógeno molecular en las raíces de plantas del desierto es poco conocida en especial la relacionada al nopal (Opuntia spp L), por ello se exploro la capacidad de reducción de acetileno (ARA) en raíces de especies de nopal Opuntia y su interacción con bacterias fijadoras de N2, se analizaron plantas colectadas de algunas municipios desérticos;Bustamante, Villa de García y Mina del noreste del Estado de Nuevo León, México.
Los resultados indican que el sistema radical de las plantas tienen actividad reductora de acetileno (ARA) señal de que existe el proceso biológico de la fijación del nitrógeno molecular, así como un efecto rizósfera estimulante sobre la densidad de las poblaciones bacterianas de la zona R/S (2:-40:1). Por lo cual se aislaron ocho bacterias Gram negativas y una Gram positiva, las que mostraron ARA en medio de cultivo. Su morfología celular, colonial y su comportamiento bioquímico ,sugiere que están relacionadas con miembros de la familia Enterobacteriaceae. Su valor ecológico en el nopal en el ecosistema desértico requiere mas investigación.
Abstract
The purpose of this research was to explore the extent of acetylene reduction activity by roots of species of cactus (nopal) Opuntia and its interaction with some nitrogen fixing bacteria. In that way plants from some desertic areas (Bustamante, Villa de Garcia and Mina counties) of northeastern state of Nuevo Leon, México, were analyzed. The results showed a positive acetylene reduction on the roots and estimulative effect on the bacterial population density associated to these roots. R/S ratio values ranged from 2: l to 40:1. Eight Gram negative bacteria and one Gram positive spore-forming bacterium were isolated, they also showed ARA in culture media. Microscopic, macroscopic and cultural characteristics as well as its biochemical and physiological behavior indicate that these bacteria are related to the Enterobacteriaceae family. The ecological significance of them to species of cactus (nopal) in this desertic ecosystem needs to be studied.
En México a pesar de que más del 40% del territorio nacional es desértico y de la abundancia de plantas xerófilas 8, 23, minima información existe en la literatura sobre los microorganismos asociados a sus raíces10,11,14,16.
El nopal Opuntia spp., es una de las plantas más importantes por su distribución y uso doméstico 8, 13, 15, 23. Algunos reportes señalan la existencia de nódulos en las raíces del nopa1, que fijan N2, sin identificar con exactitud la diversidad de los involucrados y de su trascendencia en la supervivencia de la especie vegeta110, 11. Los objetivos de esta investigación fueron analizar las raíces de las especies de Opuntia para explorar su actividad de reducción de acetileno, así como aislar e identificar algunas de las bacterias asociadas con esta actividad.
Origen de las plantas: Las especies estudiadas fueron seleccionadas de una zona desértica del noreste del Estado de Nuevo León, México, que abarca tres municipios: Bustamante, Villa de García y Mina; en ella se realizaron algunos trabajos botánicos 8, 13, 15, 23. Las plantas escogidas fueron extraídas con picos y palas según se describe para otras plantas colectadas con propósitos semejantes22. Las plantas se transportaron y mantuvieron en bolsas de plástico a una temperatura de 15 °C para su estudio en el laboratorio. Simultáneamente se colectó suelo de la zona de la rizósfera de las plantas, el cual se secó al aire y tamizó en malla número 20. Se les sometió a los siguientes análisis: textura, pH, materia orgánica, nitrógeno total (plantas: parte aérea y radicular), contenido de humedad y capacidad de retención de agua l.
Medición de la actividad de reducción de acetileno (ARA) en raíces de nopal: Se empleó la técnica de Smith y Hayasakal9, de eliminación del suelo de las raíces, las que se cortaron en trozos de 5.0 cm, se colocaron en tubos de 18 x 150 mm, sellados con tapones de hule; y con una jeringa Hamilton de 5.0 ml a cada tubo, se extrajo el 10% de la fase gaseosa y se inyectó el mismo volumen de acetileno. El etileno producido en cada tubo se determinó después de 1 a 4 h de incubación a temperatura ambiente por cromatografía de gases (Beckman modo GC-72-5), con detector de ionización de flama y equipado con una columna de Poropak N de 2 x 4 mm, a temperatura de 50 °C y nitrógeno como gas de arrastre (25 ml x min-1); los valores se expresaron en nanomoles de etileno producidos/tubo/ hora.
Aislamiento de las bacterias de las raíces: Las raíces que mostraron actividad reductora de acetileno se usaron para aislar las bacterias asociadas por dos técnicas, la primera para seleccionar las bacterias asociadas por dos técnicas, la primera para seleccionar las bacterias de las raíces en su parte externa, para esto se pesaron 10 g de raíces, se colocaron en un matraz Erlenmeyer de 250 ml, con 50.0 ml de amortiguador de fosfatos a pH 7.0 y se agitaron durante 1 h a 200 rpm en un agitador rotatorio (Labline Jr. Orbit).
Con este material se realizó una cuenta viable en el medio Day-Dobereiner (D-D) modificado, con la sustitución de ácido málico por glucosa (10 g/L); el resto de la composición química fue (g/L): KH2PO4 0.02, KH2PO4 6.0, MgSO4-7H2O, NaCl 0.1, CaCl 0.02, NaMoO4 0.02, FeCl3 trazas, azul de bromotimol al 5% 5.0 ml, agar 20.0 g y pH 6.8 ajustado con NaOH 0.1 N. Las cajas con D-D fueron incubadas a 35 °C por una semana. La segunda técnica se empleó para aislar las bacterias del interior de las raíces, las que se desinfectaron superficialmente con alcohol al 95% por tres min, se lavaron tres veces con agua destilada estéril y trituraron en morteros con 2.0 ml, de solución salina al 0.85%, de este material, se obtuvo un líquido que se sembró por estría o dilución en D-D 17.
Actividad de reducción de acetileno (ARA) de los aislados: Las bacterias que crecieron en el D-D fueron suspendidas en tubos de 18 x 150 ml, con 3.0 ml, de .D-D y ajustados a 1 x 103 bacterias/ml con el tubo No. 1 de Mac Farland, se incubaron a 35 °C por 48 h, para luego sustituir la atmósfera de cada tubo como se señaló anteriormente.
Relación rizósfera: suelo (R:S) y efecto rizósfera: Se realizó la enumeración de las bacterias fijadoras de N2 del suelo de rizósfera y del suelo alejado de la raíz, por el método de cuenta viable en D-Dl7,26. Con este procedimiento también se evaluó el efecto rizósfera del nopal sobre la densidad de las poblaciones de las bacterias del suelo.
Identificación de los aislados bacterianos: La caracterización bioquímica de los aislados se realizó en base a los criterios señalados en la literatura 5, 7, 9.
Análisis fisicoquímico de los suelos.
La textura de los suelos estudiados fue de tipo franco-arenosa, con un pH ligeramente alcalino de 7.3-7.7 con un porcentaje de humedad que varió de 19 a 33°, la capacidad de retención de agua de 48-56%, la concentración de materia orgánica de 1.10 (pobre), 2.28% (media) y el contenido de nitrógeno total de 0.05-0.16% (media).
Actividad de reducción de acetileno en raíces de nopal:
Existe numerosa información sobre la actividad de reducción de acetileno en la rizósfera de leguminosas2 y gramíneas24. Esta investigación es uno de los primeros reportes de la zona desértica del noreste de México del estado de Nuevo León, que demuestra la ARA en raíces de Opuntia lindeheimeri que crece de manera silvestre en Mina y Villa de García, al igual que en Opuntia rastrera en el municipio de Bustamante y de Opuntia microdasys que no forman nódulos en la zona de suelos vírgenes de Villa de García, contrario a lo reportado en la literatura 1O, 11, 19, en los que en cactus del desierto de Utah, E.U.A., con la sospecha de que fijan nitrógeno molecular.
Es posible que los nódulos en esas plantas haya sido causada por géneros bacterianos diferentes a los reportados en esta investigación, puesto que en general los nódulos se inducen por bajas concentraciones de nitrógeno combinado, condición que no se encontró en los suelos del Noreste del estado de Nuevo León, donde se realizó este trabajo, los niveles de concentración de nitrógeno combinado inhibieron su formación, aunque actualmente se discute que el nitrógeno no sea el único factor que promueve los nódulos en plantas, también se relaciona con la cantidad de agua disponible y con la síntesis de un azúcar que se emplea para conservar la integridad de la célula: la trealosa.
La ARA en las raíces de O. microdasys y O. lindeheimeri indirectamente probóla existencia de bacterias capaces de fijar N2, del tipo entérico que se han reportado en asociación con otras plantasl2 pero no con nopal, lo que sugiere que los habitats posibles para los miembros de la familia Enterobacteriaceae y su trascendencia en interacciones planta-microorganismo pueden ser más amplias de lo que se asume, comprobando además la existencia de Azospirillum en raíces de nopal como se ha señalado por otros autores en México6, 16. También se aislaron bacterias con esta capacidad, de raíces ARA negativas. Lo cual es explicable si se considera que las características del terreno no facilitaron colectar raíces sin dañar, lo que probablemente evitó la manifestación de esa actividad3, 4.
Aislamiento de las bacterias de la rizosfera de nopal:
En esta investigación se aislaron en el medio D-D modificado, tanto bacterias en las raíces y como en la superficie de las raíces (rizósfera) del nopal; su presencia en el interior del sistema radical apoya la hipótesis de algunos investigadores21, 25 sobre la existencia de interacciones íntimas planta-bacteria que ayudan a la supervivencia de algunas especies vegetales comunes en el desierto.
Actividad reductora de acetileno y tiempo de generación de los aislados de raíces de nopal:
En .el cuadro. 1 se muestran los valores de la ARA de los aislados, a temperatura de 25°C, el promedio de etileno generado fue de 2.3 nanomoles/h, sin diferencia entre las bacterias según el origen, lo cual es relativo, pues su comportamiento fisiológico es variable, en función de las condiciones específicas establecidas en el laboratorio para la prueba, pues la técnica usada se diseño para las propiedades fisiológicas y necesidades nutricionales de Azospirillium sppl2, 17, ello influyó negativamente en la capacidad ARA de algunos de los aislados, por lo cual se sugiere utilizar otras bacterias como referencia14.
El tiempo de generación de los aislados en el laboratorio fue similar, lo que indica que se trata de bacterias genética y por lo tanto bioquímicamente relacionadas9, 16, 26. El crecimiento de aislados MI, M5, G3 y G4 en el medio de cultivo sin nitrógeno fue evidente se infiere que fueron capaces de fijar N2 16, 17, 26demostrado después de repetir tres veces el experimento con resultados similares, mientras que una cepa de Staphylococcus aureus usada como testigo absoluto, incapaz de fijar N2, no creció.
Contenido de nitrógeno del sistema sueIo-raíz-planta en nopal.
En el cuadro 2 se muestra que los valores del contenido de nitrógeno total en las especies de O. lindeheimeri, O. rastrera y O. microdasys fueron similares, como también en sus raíces o suelo adyacente en los tres municipios. Esto sugiere que la dinámica de inmovilización y mineralización del nitrógeno semejante, con mayor concentración de compuestos nitrogenados en la rizósfera, resultado de la intensa actividad fisiológica de las raíces de nopal, y de los diversos grupos bacterianos, asociados con compuestos del ciclo del N.9,10. En el suelo alejado de las raíces, esa actividad biológica disminuyó así como el movimiento y la concentración de los compuestos de nitrógeno detectables en suelos del desierto 2,18, 19, 25.
Relación rizósfera: suelo (R:S) en el nopal.
En el cuadro 3 se muestran los valores de la relación R: S en las especies de nopal. En general se encontró una mayor densidad de bacterias en la zona de la rizósfera (2:1-40:1), pues este sitio común más favorable para la proliferación y actividad de numerosos grupos bacterianos, que en el suelo alejado de las raíces, en donde como se señalo la concentración y disponibilidad de nutrientes es limitada, lo que es más critico en zonas áridas 2, 19.
El efecto rizósfera fue variable entre las especies de nopal, ello sugiere que tienen exudados radicales que difieren en la producción y cantidad de compuestos con influencia en la actividad de las rizobacterias. En general, en las raíces se detectaron varios grupos distintos a los bacilos Gram negativos, que alcanzaron el mayor porcentaje, comparados con las aisladas de los suelos alejados de las raíces. En contraste con el sistema radical de O. rastrera no influyó en la relación de la densidad de las poblaciones entre la rizósfera y el suelo. Posiblemente sus exudados no contienen sustancias que estimulen esta clase de rizobacterias, pues se reporta que las plantas específicamente seleccionan y activan una o varias poblaciones bacterianas de la zona raíz-suelo, como sucede en la relación simbiótica leguminosaRhizobium27, 28. Es probable que si se hubiese seleccionado una población bacteriana diferente a la estudiada en este trabajo, el efecto rizósfera habría sido positivo.
Detección y aislamiento de bacterias de raíces de nopal y de suelo:
En el cuadro 4 muestra la densidad de las poblaciones bacterianas detectadas en los sitios del sistema radical-suelo, en donde se establecieron los siguientes niveles de interacción raíz-bacteria: raíz interna, rizoplano, rizósfera y suelo alejado de las raíces. En las especies de nopal de los municipios de Mina y Villa de García O. lindeheimeri, O. microdasys, respectivamente, se observaron interacciones con bacterias en todos los niveles de la raíz, excepto para O. rastrera del municipio de Bustamante en la cual sólo se encontraron bacterias a nivel de la rizósfera, lo anterior sugiere que entre las bacterias y las raíces de nopal existen interacciones específicas en diferente grado de evolución, desde una exclusiva en la rizósfera hasta una relación más íntima en el interior de raíces, en el cual el ambiente es un factor determinante, este aspecto requiere de un estudio profundo para establecer qué o cuáles mecanismos regulan esa complejidad. En general la densidad de bacterias de la zona radical fue superior a la detectada en el suelo alejado de las raíces 17, 24, 26.
Identificación de los aislados de raíces de nopa:
Las principales características morfológicas, microscópicas y macroscópicas observadas en los grupos de bacterias aislados fueron: ocho bacilos Gram negativos, encapsulados, móviles codificados como: G4, M5, M4, B3, B2, C2, G1 y G3 Y un bacilo Gram positivo, esporulado, móvil sin cápsula codificado como Ml; la mayoría de las colonias observadas fueron transparentes, circulares, de apariencia húmeda y convexa, a excepción del aislado Ml, con colonias blancas y el G3 con colonias amarillas. En la Tabla 5 se muestran las pruebas bioquímicas realizadas para su identificación. El aislado Ml fue clasificado como BaciIlus polymixa, el G3 como Enterobactercioacae, el G4 como Edwarsiella spp. y el M5 como Citrobacter spp según criterios señalados en la literatura 7, 9. Algiaunos de estos géneros han sido aislados de raíces o suelos de gramíneas 24, 26 y de otras plantas l2, 20. Sin embargo ciertos géneros detectados en el presente trabajo fueron diferentes a los reportados 5, 6, 16, 21 para plantas del desierto, en donde en general se considera que Azotobacter, Derxia, C/ostridium y Azospirillum son los géneros fijadores de N2 más comunes.
Se desconoce la influencia de esas bacterias en el ecosistema del desierto y en la vida del nopal, es necesario, por tanto investigar su papel, para dilucidar su importancia.
Agradecimientos
Los autos reconocen el trabajo de Tomás Padrón y la Srita. Sandra Luz Álvarez G. por su apoyo invaluable en el trabajo de corrección del manuscrito.
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Reducción de acetileno y tiempo de generación de las bacterias aisladas de raíces de las especies de nopal (Opuntia L.) en medio de cultivo mineral sin nitrógeno de dos municipios en el Estado de Nuevo León, México.
Bacterias | Etileno reducido* (nmoles/tubo/h) | Tiempo de generación (h) |
MI | 2.2 | 4.2 |
M5 | 2.4 | 4.0 |
G3 | 2.3 | 3.9 |
G4 | 1.4 | 5.9 |
Azospirillum lipoferum | 2.8 | 3.0 |
*Realizado en medio D-D. Todos los valores son el promedio de tres repeticiones. M: Mina, G: Villa de García.
Cuadro2.
Contenido de nitrógeno total (Kjeldahl) de las especies de nopal (Opuntia spp L.) en la rizósfera y el suelo en el Estado de Nuevo León México.
Municipio | Especies muestreadas | Nitrógeno total* | ||
Planta | Rizósfera | Suelo | ||
Mina | Opuntia lindeheimeri | 0.87 | 0.16 | 0.11 |
Bustamante | Opuntia rastrera | 1.03 | 0.22 | 0.14 |
Villa de García | Opuntia microdasys | 0.98 | 0.10 | 0.06 |
Opuntia lindeheumeri | 0.86 | 0.80 | 0.06 | |
*Valores promedio de tres repeticiones.
Cuadro 3.
Relación de las bacterias detectadas en la rizósfera y suelo de las especies de nopal (Opuntia spp L.) de tres municipios en el Estado de Nuevo León, México.
Localidad | Especies muestreadas | Rizósfera/Suelo*(R:S) |
Mina | Opuntia lindeheimeri | 7:1 |
Bustamante | Opuntia rastrera | 2:1 |
Villa de García | Opuntia microdasys | 40:1 |
Opuntia lindeheumeri | 30:1 |
*Valores promedio de tres repeticiones.
Cuadro 4.
Efecto de las especies de nopal (Opuntia spp L.) sobre la población bacteriana en los diferentes niveles de interacción de la raíz.
Localidad | Especies muestreadas | UFC x 104*/g de raíz o suelo seco* | |||
raíz interna | rizoplano | rizósfera | suelo | ||
Mina | Opuntia lindeheimeri | 0.42 | 7.3 | 40 | 6.2 |
Bustamante | Opuntia rastrera | NC | 7.7 | NC | 3.7 |
Villa de García | Opuntia microdasys | 74 | 38 | 80 | 2.1 |
Opuntia lindeheumeri | 78 | 52 | 60 | 2.1 | |
*Promedio de tres repeticiones
NC: Sin crecimiento.
Cuadro 5.
Características bioquímicas de las bacterias aisladas de las raíces de especies de nopal (Opuntia spp L.) del Estado de Nuevo León, México.
Característica | Bacterias | |||
MI | G3 | G4 | M5 | |
Producción de catalasa | + | + | + | + |
Reducción de nitratos | + | – | + | + |
Utilización de citratos | + | + | – | + |
Rojo de Metilo | + | – | + | + |
Indol | – | – | + | D |
Hidrólisis de urea | – | + | – | + |
Voges-Proskauer | NA | + | – | – |
Arginina dihidrolasa | + | NA | – | D |
Hidrólisis de almidón | + | NA | NA | NA |
Hidrólisis de gelatina | + | + | – | – |
Producción de caseínasa | + | NA | NA | NA |
Ácido de glucosa | + | + | + | + |
Ácido de lactosa | NA | + | – | NA |
Ácido de manitol | NA | + | – | NA |
Ácido de maltosa | NA | + | + | + |
Ácido de sacarosa | NA | + | – | D |
Producción de H2S (SIM) | NA | – | – | D |
Ornitina | NA | + | + | D |
Lisina descarboxilasa | + | – | D | – |
Oxidasa | – | – | – | – |
NA: No considera importante para el grupo bacteriano, D: Variable (Reducciones diferentes por especies del género), (+) Reacción positiva (-) Reacción negativa, M1: Bacillus polymyxa, G3: Enterobacter cloacae, G4: Edwarsilla sp, M5: Citrobacter sp.
J. LLovera, L1.,2
J.J. Peña-Cabriales &
J.M Sánchez-Yáñez3*
1Microbiología Industrial y del Suelo. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Autónoma de Nuevo León. San Nicolás de Los Garza, Nuevo Léon, México..
23Centro de Investigaciones y Estudios Avanzados del I. P. N., Unidad Irapuato, Apartado Postal 629, CP. 36500 Irapuato, Guanajuato., México.
3* autor correspondiente
Microbiología Ambiental. Instituto de Investigaciones Químico-Biológicas,
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.